VALÉRIA GALLO

KAMILA BANDEIRA

BRUNO ABSOLON

FRANCISCO FIGUEIREDO

(ORGANIZADORES)

BIOGEOGRAFIA HISTÓRICA E ECOLÓGICA

Uma Coletânea de Estudos

Prefácio de

Bruno H. P. Rosado

1a. Edição

Esta obra foi desenvolvida em plataforma Linux (Ubuntu), com os softwares livres LibreOffice, Sigil e Calibre.

Diagramação e Revisão

Mauro José Cavalcanti

Capa

Estúdio ComCiência

Esta obra é publicada sob licença Creative Commons 3.0 (Atribuição-Uso não-Comercial-Compartilhamento)

FICHA CATALOGRÁFICA

Gallo, Valéria

Biogeografia histórica e ecológica: uma coletânea de estudos [recurso eletrônico] / Valéria Gallo... [et. al.], organizado por Kamila Bandeira, Bruno Absolon, Francisco Figueiredo; prefácio Bruno H. P. Rosado – 1. ed. – Rio de Janeiro : ComCiência, 2023.

eISBN 978-65-992013-1-8

1. Biogeografia 2. Ecologia 3. Biodiversidade 4. Brasil I. Título

CDD 577

CDU 574

ComCiência Editorial

Caixa Postal 18123

20720-970, Rio de Janeiro, RJ

comcienciaeditorial.wordpress.com

comcienciaeditorial@yahoo.com

APRESENTAÇÃO

Valéria Gallo

Kamila Bandeira

Bruno Absolon

Francisco Figueiredo

E-books são livros eletrônicos que permitem ao leitor estar conectado a computadores, tablets ou celulares, o que hoje, de fato, é um fator preponderante e uma realidade. O presente E-book trata de assuntos relacionados à disciplina Biogeografia (BIO11903), ministrada no final de 2022, no curso de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE/UERJ), pelos doutores Valéria Gallo (Professora do Corpo Permanente do PPGEE-UERJ), Francisco Figueiredo (Professor Convidado) e Bruno Absolon (Pós-doc do PPGEE-UERJ). Abrange diversos capítulos desenvolvidos pelos alunos de mestrado e doutorado, em geral, pertinentes ao tema de suas dissertações e teses. Nesses capítulos, foram aplicadas as metodologias de Biogeografia Histórica e Ecológica, discutidas no âmbito da disciplina, tais como, Pan-biogeografia, Biogeografia Cladística, Filogeografia e Biogeografia da Conservação. Além da parte teórica, reúne ilustrações que contextualizam os temas abordados.

PREFÁCIO

É com grande satisfação que apresento o livro “Biogeografia Histórica e Ecológica: Uma Coletânea de Estudos”, resultado da competência e dedicação dos docentes e alunos do curso de pós-graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE) da Universidade do Estado do Rio de Janeiro (UERJ). Esta obra é fruto de uma disciplina ministrada pela Doutora Valéria Gallo, docente permanente do PPGEE, e pelos docentes convidados Doutor Bruno Absolon e Doutor Francisco Figueiredo, que souberam unir a formação de mestres e doutores à excelência da produção científica.

O livro apresenta abordagens inovadoras da Biogeografia para a compreensão dos padrões de distribuição de organismos ao longo do tempo e do espaço. Os capítulos deste livro, escritos por alunos de mestrado e doutorado, englobam uma ampla gama de tópicos, como biologia da conservação, biogeografia cladística e pan-biogeografia, oferecendo uma visão abrangente dos avanços recentes nessa área. A obra traz uma combinação robusta de técnicas e arcabouço teórico-conceitual, que permite compreender as complexas interações entre os processos históricos e ecológicos que moldam a biodiversidade. Ao longo deste livro, os leitores terão a oportunidade de explorar a riqueza da biodiversidade, compreender as relações entre os ambientes passados e atuais, entender a biodiversidade como resultante de forças ecológicas e evolutivas, além de reconhecer a relevância da Biogeografia Histórica e Ecológica para os desafios da conservação da biodiversidade em um mundo em constante mudança.

Esta obra é um testemunho da excelência dos docentes e discentes do PPGEE, que integraram a produção científica de alta qualidade com a formação acadêmica. Em nome de toda a comunidade do PPGEE, agradeço aos autores por compartilharem seus estudos e resultados neste livro, e aos docentes por seu compromisso em contribuir tão solidamente na formação de mestres e doutores de excelência. Sem dúvida alguma, esta obra despertará o interesse de estudantes, pesquisadores e profissionais interessados na Biogeografia Histórica e Ecológica, fornecendo uma base sólida para o ensino e para o desenvolvimento científico, tanto em termos teóricos quanto práticos.

Prof. Dr. Bruno H. P. Rosado

Coordenador PPGEE 2020-2024

Rio de Janeiro, 2023

ANGIOSPERMAS DO PARQUE NACIONAL SERRA DOS ÓRGÃOS,

RIO DE JANEIRO, BRASIL: UMA ANÁLISE LOCAL ACERCA

DA CONSERVAÇÃO E DA PAN-BIOGEOGRAFIA

Natália Brandão Gonçalves Fernandes

RESUMO

Estudos de Pan-biogeografia, em geral, são apresentados em grandes escalas para recuperar o padrão de distribuição de táxons. Questões intrínsecas a isso fazem com que pesquisas locais não tenham tanto mérito científico para explicar coerentemente os processos que envolvem a construção de um ecossistema. Neste estudo, trazemos à tona como a validação de dados locais colaboram para a conservação de táxons ameaçados e conseguem explicar fatores que influenciam sua distribuição ao longo do tempo. O objetivo foi delimitar os traços individuais das famílias de Angiospermas com espécies ameaçadas e mais comumente coletadas no Parque Nacional Serra dos Órgãos (PARNASO), e compreender suas sobreposições, totalizando 16 famílias e 77 espécies. Utilizamos softwares como QGIS e Croizat para delimitar a ocorrência dos táxons e construir os traços individuais e generalizados, respectivamente. Foi possível obter os traços individuais de apenas 11 das famílias escolhidas, devido a problemas com a precisão das coordenadas geográficas e a falta de coleta, e apenas um grande traço generalizado. Reconhecemos 32 espécies em graus elevados de ameaça, duas delas com as últimas coletas feitas há mais de 120 anos. Dados como estes reiteram a importância de estudos locais acerca da conservação, para evitar possíveis erros de distribuição, além de colaborarem para a compreensão e relevância da história e área do PARNASO.

PALAVRAS-CHAVE: Biodiversidade, Fitogeografia, Flora, PARNASO, Unidades de Conservação.

ABSTRACT

Overall, panbiogeographic studies are developed at large scales to recover the distribution pattern of taxa. Issues intrinsic to this mean that local research does not have as much scientific merit to directly explain the processes involved in building an ecosystem. In this study, we bring to light how the validation of local data contributes to the conservation of threatened taxa and can explain factors that influence their distribution over time. Thus, our goal was to delineate the individual tracks of Angiosperm families with threatened species that are most collected in the Serra dos Órgãos National Park (PARNASO) and to understand their overlaps, with a total of 16 families and 77 species. We used software such as QGIS and Croizat to delimit the taxa’s occurrence and construct individual and generalized tracks, respectively. It was possible to obtain the individual tracks of only 11 of the chosen families, due to problems with the accuracy of geographical coordinates and the lack of collection, and only a large, generalized track. We recognized 32 highly threatened species, two of which were last collected more than 120 years ago. Data like these reiterate the importance of local conservation studies to avoid possible distribution errors and to contribute to the understanding and relevance of the history and area of PARNASO.

KEYWORDS: Biodiversity, Phytogeography, Flora, PARNASO, Conservation Units.

INTRODUÇÃO

Pan-biogeografia foi proposta por Léon Croizat, com objetivo de apontar a história de vida de táxons através de sua distribuição geográfica, para compreender processos evolutivos e esmiuçar como as barreiras geográficas e os ecossistemas envolvidos atravessam juntos por mudanças ao longo do tempo (CROIZAT, 1952, 1958, 1964, 1981). Estudos pan-biogeográficos ligam as localidades em que os táxons (e.g., espécie, gênero, família) estão inseridos, resultando num traço individual (TI). Um conjunto sobreposto de TIs é denominado traço generalizado (TG) e sugere a existência de biotas ancestrais e suas modificações (CRISCI et al., 2003; GOLDANI, 2010). Estudos como estes são, em geral, realizados em grande escala espacial, portanto, neste contexto, estudos em pequena escala para áreas específicas não são realizados de forma assertiva, por não apresentarem um conjunto de dados robustos. Mas e as áreas que fazem parte de hotspots de biodiversidade e abrigam diversas espécies ameaçadas? Como incluí-las sem fazer um panorama geral e em grande escala?

O Domínio Atlântico é um dos hotspots de biodiversidade mundial com maior relevância, devido ao elevado número de espécies, às altas taxas de endemismo e à ameaça da área (MYERS et al., 2000; WERNECK et al., 2011). No Brasil, grande parte das espécies da flora ocorre em Floresta Ombrófila Densa, uma das principais fitofisionomias pertencentes a este domínio (OLIVEIRA-FILHO & FONTES, 2000). As áreas consideradas mais diversas no Brasil, pertencentes ao Domínio Atlântico, estão alocadas no estado do Rio de Janeiro (COELHO et al., 2017). As características marcantes do relevo, aliadas à singularidade da vegetação, são expressas em hábitats complexos, que apresentam grande riqueza de espécies, incluindo também táxons endêmicos e raros (COSTA et al., 2010).

Segundo COELHO et al. (2017), o estado do Rio de Janeiro apresenta uma das maiores riquezas de flora do país, contabilizando cerca de 6.500 espécies de Angiospermas, sendo, pelo menos, 1.640 endêmicas. As porções oeste e central do estado foram apontadas, por WERNECK et al. (2011), como as áreas de maior riqueza de espécies, onde estaria inserido o maciço de montanhas da Serra dos Órgãos. O Parque Nacional Serra dos Órgãos (PARNASO) faz parte da primeira leva de parques nacionais do país, utilizado para proteção de áreas (BRITO, 2003). A alta riqueza deste parque foi contabilizada por WERNECK et al. (2011) e inclui cerca de 746 espécies de Angiospermas.

Neste cenário, o objetivo do presente estudo foi estabelecer possíveis sobreposições dos traços individuais das famílias de Angiospermas com espécies ameaçadas e que são mais comumente coletadas no PARNASO, além de apontar a distribuição e conservação dessas espécies. Assim, a análise pan-biogeográfica foi aplicada em escala local, ressaltando-se vantagens e desvantagens deste tipo de abordagem.

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo

O PARNASO, localizado na porção central do estado do Rio de Janeiro, sob as coordenadas 22°29'35"S 43°04'24"O, é uma Unidade de Conservação de Proteção Integral, pertencente ao Domínio Fitogeográfico de Mata Atlântica. Abrange uma área de 20.024 ha, inserida nos municípios de Teresópolis, Guapimirim, Magé e Petrópolis (Figura 1) (ICMBio, 2008). As características da fitofisionomia variam desde Floresta Ombrófila Densa até campos de altitude e o volume pluviométrico pode chegar a 3.600 mm por ano (ICMBio, 2008).

Figura 1. Localização do Parque Nacional Serra dos Órgãos (PARNASO), estado do Rio de Janeiro, Brasil. Fonte: Autoria própria.

Táxons escolhidos

Os táxons incluídos na análise pertencem às famílias de Angiospermas mais coletadas dentro da área do PARNASO, com suporte de dados triados por FERNANDES et al. (2021), dentro de cada família. Foram utilizadas espécies que estão em categorias de ameaça, seja regional ou nacionalmente, e os sítios eletrônicos SpeciesLink (https://specieslink.net/) e JABOT (https://jabot.jbrj.gov.br/), para confirmação do material e conferência das coordenadas. Ao todo, 75 espécies de 16 famílias de Angiospermas foram consideradas (i.e., Apocynaceae, Araceae, Asteraceae, Begoniaceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Fabaceae, Gesneriaceae, Malpighiaceae, Melastomataceae, Myrtaceae, Orchidaceae, Piperaceae, Poaceae, Rubiaceae e Sapindaceae). Dentre elas, 14 famílias foram selecionadas (Figura 2) para a elaboração dos Tis.

Figura 2. Distribuição das espécies ameaçadas, pertencentes às 14 famílias de Angiospermas selecionadas para elaborar os traços individuais, no PARNASO, estado do Rio de Janeiro, Brasil. Fonte: Autoria própria.

Distribuição geográfica e Conservação

Foi utilizado o software Qgis 3.26 (QGIS DEVELOPMENT TEAM, 2017), para mapear as ocorrências das espécies de Angiospermas do PARNASO. Em seguida, o software Croizat (CAVALCANTI, 2009) foi utilizado para obter os TIs e TGs. Além disso, todas as espécies foram verificadas em listas nacionais e estaduais, quanto ao seu status de conservação.

RESULTADOS

Foram contabilizados 238 registros, com o maior número para Bromeliaceae (101 registros), seguida de Araceae (28), Poaceae (27) e Rubiaceae (27). As famílias Cactaceae (4) e Piperaceae (5) apresentaram o menor número de registros encontrados no levantamento de dados.

Orchidaceae foi a família com o maior número de espécies ameaçadas, contabilizando 17 espécies pertencentes a alguma categoria de ameaça, seguida das famílias Bromeliaceae e Rubiaceae com 9 e 10 espécies, respectivamente (Tabela 1). Pelo menos, 3 espécies pertencentes às famílias Bromeliaceae, Gesneriaceae e Piperaceae, estiveram em categorias de “Criticamente em Perigo”; 19 apresentaram-se na categoria “Em Perigo”; 20, “Vulnerável”; 28, “Pouco Preocupante”; e 6 foram categorizadas como “Dados Insuficientes”, na qual não é possível definir o seu grau de ameaça devido à defasagem de dados. Das espécies encontradas, 64 são endêmicas do Domínio Atlântico e 20 delas, endêmicas do estado do Rio de Janeiro.

Tabela 1. Lista de espécies ameaçadas pertencentes às 16 famílias de Angiospermas mais coletadas do PARNASO, Rio de Janeiro, Brasil (CR = Criticamente em Perigo; EM = EM PERIGO; VU = Vulnerável; NT = Pouco Preocupante; DD = Dados Insuficientes).

Família

Espécie

Nº de registros

Conservação

Apocynaceae

Oxypetalum regnellii

16

NT

Araceae

Anthurium organense

3

NT

Anthurium parvum

25

NT

Asteraceae

Stevia riedelli

1

EN

Mikania chlorolepis

1

NT

Stevia organensis

7

NT

Mikania argyreiae

6

VU

Begoniaceae

Begonia coccinea

2

EN

Begonia organensis

5

EN

Bromeliaceae

Billbergia pyramidalis

8

DD

Vriesea morrenii

4

DD

Vriesea thyrsoidea

51

DD

Vriesea vidalii

15

DD

Vriesea rubyae

1

CR

Alcantarea geniculata

3

EN

Pitcairnia glaziovii

1

EN

Neoregelia compacta

3

NT

Vriesea itatiaiae

4

NT

Vriesea triligulata

11

NT

Vrisea imperialis

1

VU

Cactaceae

Rhipsalis oblonga

4

NT

Fabaceae

Inga bullata

1

NT

Inga mendoncaei

1

VU

Gesneriaceae

Sinningia cardinalis

4

CR

Nematanthus hirtellus

1

NT

Nematanthus sericeus

3

NT

Nematanthus strigillosus

2

NT

Codonanthe carnosa

1

VU

Malpighiaceae

Heteropterys fragilis

2

EN

Mezia araujoi

1

EN

Barnebya dispar

1

NT

Heteropterys patens

3

NT

Melastomataceae

Bertolonia leuzeana

1

EN

Miconia penduliflora

2

EN

Huberia nettoana

6

NT

Miconia setosociliata

1

VU

Myrtaceae

Myrciaria tenella

4

DD

Campomanesia hirsuta

3

EN

Myrceugenia bracteosa

1

EN

Myrcia plusiantha

1

NT

Neomitranthes amblymitra

3

VU

Orchidaceae

Vanilla organensis

2

DD

Houlletia brocklehurstiana

1

EN

Rodriguezia obtusifolia

1

NT

Cattleya bicolor

2

NT

Miltonia clowesii

1

NT

Grandiphyllum divaricatum

1

VU

Cattleya granulosa

1

VU

Cattleya guttata

1

VU

Cattleya harrisoniana

1

VU

Cattleya intermedia

1

VU

Cattleya labiata

1

VU

Octomeria chamaeleptotes

3

VU

Isabelia virginalis

2

VU

Phymatidium geiselii

1

EN

Piperaceae

Piper sampaioi

1

CR

Piper lanceolatum

1

NT

Piper scutifolium

1

NT

Piper bennettianum

2

VU

Poaceae

Glaziophyton mirabile

1

EN

Merostachys burmanii

5

EN

Chusquea attenuata

2

EN

Chusquea heterophylla

19

EN

Rubiaceae

Rustia angustifolia

4

EN

Rudgea erythrocarpa

1

EN

Rudgea coronata subsp. leiocarpoides

1

NT

Rudgea nobilis

5

NT

Rudgea triflora

1

NT

Rudgea vellerea

1

NT

Rudgea insignis

2

VU

Rudgea jasminoides

12

VU

Rudgea parvifolia

5

VU

Sapindaceae

Cupania concolor

4

VU

Cupania furfuracea

2

VU

Apesar do número de espécies e registros das famílias Fabaceae, Gesneriaceae, Orchidaceae, Piperaceae e Sapindaceae, os materiais encontrados não apresentaram coordenadas específicas para formar TIs, deste modo, as famílias foram retiradas da análise, mas consideradas neste estudo pelo número de espécies ameaçadas presentes dentro do Parque. Assim, das 14 famílias, foram obtidos 11 TIs, e apenas 1 TG (Figura 3), estendendo-se da porção central do Parque em direção ao norte e nordeste, delimitando um aglomerado de espécies de Angiospermas ameaçadas na área. Não houve formação de nó biogeográfico.

Figura 3. Traços individuais e generalizado das famílias de Angiospermas com espécies ameaçadas no PARNASO, estado do Rio de Janeiro, Brasil. Fonte: Autoria própria.

DISCUSSÃO

Os TIs apresentaram a sobreposição de quase todas as famílias vinculadas a este estudo, resultando num grande TG em direção ao norte e nordeste da Serra dos Órgãos. As características da vegetação, moldadas pela dinâmica do relevo, fazem com que o PARNASO apresente grande riqueza de espécies raras em relação a outras áreas pertencentes ao Domínio Atlântico (VELOSO & GOES FILHO, 1982; COSTA et al., 2010). A diversidade de fitofisionomia colabora para que estudos como o nosso encontre uma riqueza de espécies relevante e uma sobreposição de táxons importantíssima para compreender e priorizar áreas de conservação.

O PARNASO faz parte do sistema orográfico da Serra do Mar e a presença de gnaisses do Pré-Cambriano é uma das suas principais características (AMADOR, 1997). Estudos como o de HARTWIG (2006) apontaram que as feições do PARNASO são compatíveis com cinco regimes tectônicos superpostos desde o Pré-Cambriano até o Holoceno. As áreas norte e nordeste marcam uma das principais assimetrias do relevo, acentuadas pelo direcionamento de drenagens, orientação de vertentes, regimes de chuvas orográficas e soerguimento da cadeia montanhosa com gradiente de altitude bem delimitado, fatores que influenciam diretamente na dinâmica e singularidade da vegetação (ALMEIDA & CARNEIRO, 1998; DAVIS & NAGHETTINI, 2000; HARTWIG, 2006).

A área em que o TG foi delimitado possui complexidade pedológica, com variações no tipo de solo e acentuações no relevo. MARTINS et al. (2007) apresentaram as relações do solo com a dinâmica de relevo do PARNASO, demonstrando que esta área possui, pelo menos, quatro tipos de solos, o que colabora na peculiaridade e diversidade das espécies. Além disso, o traço foi estabelecido em diversas cotas de altitude diferentes, trazendo um intervalo de pelo menos 1.500m para a ocorrência dessas espécies. Estudos frente à ocorrência de Angiospermas em gradientes de altitude são bem delineados para explicar a elevada riqueza ocorrente (GRYTNESS & VEETAS, 2002; GRYTNESS, 2003; GRYTNESS et al., 2006; FERNANDES et al., 2022).

Estudos menores, em áreas complexas como a Serra dos Órgãos, são necessários para compreender, de forma local, como as especificidades do relevo, da história da região e de fatores ambientais estão diretamente ligados à distribuição de organismos. Partindo do pressuposto de que espécies de Angiospermas estão na base do ecossistema, estudos como esse evidenciam a parte primária de uma cadeia de relações e interações diretas e indiretas entre diversos táxons, que perpassam por polinizadores, dispersores e consumidores primários (BAKER, 1955; WASER & OLLERTON, 2006; LEIMU et al., 2012).

É importante salientar que, pelo menos, 64 das espécies encontradas são endêmicas do Domínio Atlântico e 20 endêmicas do estado do Rio de Janeiro (FLORA DO BRASIL, 2020). A ocorrência dessas espécies, em uma lista com 75, mostra como as particularidades do PARNASO estão intimamente ligadas ao abrigo de espécies raras e ameaçadas, além de demonstrar a importância da área para o Domínio Atlântico no país. O uso da cobertura do solo para áreas de agricultura, pastagem e ocupação humana vem retirando a cobertura vegetal e afetando este Domínio, que é caracterizado principalmente pela alta diversidade e endemismo (ICMBio, 2008; COELHO et al., 2017).

Vale ressaltar ainda que espécies como Rudgea erythrocarpa (família Rubiaceae), endêmica do estado do Rio de Janeiro e presente nas florestas da Serra dos Órgãos, apareceu na categoria “Em Perigo”, por MARTINELLI & MORAES (2013). Portanto, é importante destacar a constante pressão antrópica sofrida pelas florestas do estado e que vem reduzindo drasticamente a cobertura de Mata Atlântica (BRANCO et al., 2021). Outro exemplo é Vriesea rubyae (família Bromeliaceae), também endêmica do estado do Rio de Janeiro, avaliada como “Criticamente em Perigo” por MARTINELLI & MORAES (2013).

As espécies pertencentes à família Fabaceae, que não formaram TIs, não eram registradas há mais de 120 anos, reiterando a importância do PARNASO no abrigo de espécies endêmicas e ameaçadas (FERNANDES et al., 2021). Já, as famílias Gesneriaceae, Orchidaceae, Piperaceae e Sapindaceae, que também não obtiveram registros de dados suficientes para a realização dos traços, apresentaram espécies principalmente nas categorias “Vulnerável” e “Em Perigo” (MARTINELLI & MORAES 2013; FLORA DO BRASIL, 2020). Vale salientar, ainda, que espécies da família Orchidaceae são constantemente utilizadas para fins de ornamentação, de modo que, além da especificidade de hábitat, a pressão sobre elas acaba sendo ainda maior. Fatores como este apontam a Serra dos Órgãos como um dos principais abrigos de espécies de Angiospermas do estado do Rio de Janeiro (COELHO, 2017).

CONCLUSÕES

A riqueza de Angiospermas encontradas no PARNASO, principalmente endêmicas e ameaçadas, torna irrefutável a necessidade de ampliar o conhecimento da flora, fauna e geografia da área. As particularidades da região deixam em evidência a necessidade de compreender sua biota e os fatores envolvidos para que elas se estabeleçam. As pesquisas e coletas existentes encontradas para este estudo estão principalmente alocadas próxima à sede principal do Parque, fato este que pode colaborar para que outras áreas de difícil acesso estejam subamostradas. Sugere-se o estímulo de coletas em mais áreas para reconhecer se existem lacunas amostrais e se a distribuição desses táxons pode, de fato, aumentar dentro da área do PARNASO. Estudos locais de distribuição, apesar da menor escala, conseguem ter uma validação mais aprofundada da localidade de ocorrência das espécies e, assim, evitar enviesamento dos dados e possíveis erros de amostragem.

AGRADECIMENTOS

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução da Universidade do Estado do Rio de Janeiro (PPGEE-UERJ) e à Prof. Drª Valéria Gallo (UERJ), pela contribuição e partilha do conhecimento.

REFERÊNCIAS

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Natália Brandão Gonçalves Fernandes é formada em Bacharelado em Gestão Ambiental pela Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (UFRRJ) e tem Mestrado em Ecologia pela Universidade Federal de São João del Rei. Atualmente, faz Doutorado em Botânica no Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal pela Universidade do Estado do Rio de Janeiro (PPGBV-UERJ). Sua pesquisa abrange taxonomia, fitogeografia e conservação de Passifloraceae. É integrante do Laboratório de Diversidade Vegetal, Departamento Ciências do Meio Ambiente/ UFRRJ. E-mail: brandaonatalia@outlook.com.Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/3262365049292564

A IMPORTÂNCIA DAS ÁREAS PROTEGIDAS PARA A CONSERVAÇÃO DOS MAMÍFEROS CARNÍVOROS NEOTROPICAIS: UMA ANÁLISE PAN-BIOGEOGRÁFICA

Helena Alves do Prado

RESUMO

As áreas protegidas (APs) são centrais para a conservação da biodiversidade. Apesar de sua importância, são escassas ao redor do globo nos ecossistemas terrestres e aquáticos. Essa escassez associa-se à perda de integridade e conectividade de fragmentos florestais, influenciando na manutenção de mamíferos carnívoros, que são considerados bioindicadores da qualidade ecológica. Neste trabalho, avaliou-se a congruência entre as áreas de distribuição de determinadas espécies do grupo pelo método pan-biogeográfico de análise de traços e a presença de APs na Região Neotropical, a fim de analisar a importância da consolidação e ampliação destas para a conservação das espécies. Os resultados mostraram baixa sobreposição das áreas de endemismo com as APs, deixando-as suscetíveis ao agravamento de seus status de conservação. A presença de determinadas atividades econômicas e demográficas (como a agropecuária e os centros urbanos) pode estar associada à variação de sua persistência, assim como com o estabelecimento de novos territórios protegidos. Dessa forma, identificou-se como necessário o estabelecimento de políticas de implementação de APs, que considerem a ocorrência dessas e outras espécies ameaçadas de extinção. Esse estudo ressaltou a importância da integração entre a Biogeografia e a Biologia da Conservação para pesquisas acadêmicas e estabelecimento de políticas públicas, assim como a manutenção de bancos de dados atualizados e públicos e o diálogo entre tomadores de decisão.

PALAVRAS-CHAVE: Áreas protegidas, Biogeografia da Conservação, Pan-biogeografia, Carnivora, Região Neotropical.

ABSTRACT

Protected areas (PAs) are central to biodiversity conservation. Despite their importance, they are scarce around the globe in terrestrial and aquatic ecosystems. This scarcity is associated with the loss of integrity and connectivity of fragments, influencing the maintenance of carnivores, considered bioindicators of ecological quality. In this work, the congruence between the distribution areas of certain species of the group was evaluated and discussed using the panbiogeography method of track analysis and the presence of PAs in the Neotropical Region to assess the importance of consolidating and expanding these for the conservation of the species. The results showed a low overlap between areas of endemism and PAs, leaving them vulnerable to the deterioration of their conservation status. The presence of economic and demographic activities, such as agriculture and urban centers, may be associated with changes in the persistence of species, as well as with the establishment of new protected territories. Thus, we identified the need to establish policies to implement protected areas that consider the occurrence of these and other endangered species. This study highlighted the importance of integrating Biogeography and Conservation Biology for academic research and for establishing public policies, in addition to maintaining up-to-date and public databases and dialogue between decision-makers.

KEYWORDS: Protected areas, Conservation Biogeography, Panbiogeography, Carnivora, Neotropical Region.

INTRODUÇÃO

Biogeografia da Conservação

A Biogeografia da Conservação é uma disciplina das ciências biológicas originada da união entre a Biogeografia (voltada para o conhecimento dos padrões de distribuição espacial das espécies ao longo do tempo) e a Biologia da Conservação, que apresenta caráter multidisciplinar e direcionada para a questão da perda de biodiversidade (WHITTAKER et al., 2005). De forma geral, a Biogeografia da Conservação tem como principal objetivo a preservação da biodiversidade pelo estabelecimento de ações de manejo em diferentes escalas. A identificação de áreas prioritárias para a conservação é realizada com base nos padrões de distribuição das espécies e de métricas de biodiversidade, e tem sido o principal norteador para a elaboração de estratégias no processo decisório.

As primeiras contribuições científicas a utilizar fundamentos dessas ciências remontam à década de 1970, quando debates sobre a Teoria de Biogeografia de Ilhas (MACARTHUR & WILSON, 1967) e sua aplicação para a Biologia da Conservação ganharam força (CARNAVAL, 2016). Já se debatia uma das principais questões relativas a esse tema, levantada por SIMBERLOFF & ABELE (1982), qual seja, o que seria melhor para garantir a manutenção da biodiversidade: proteger um número inferior de fragmentos com grande extensão territorial ou direcionar os esforços para abranger um maior número de áreas, porém menores?

Na década de 1990, iniciaram-se os esforços para o mapeamento da distribuição das espécies em ampla escala, almejando fornecer subsídios para essas políticas de conservação. Essas iniciativas, lideradas especialmente por organizações não-governamentais internacionais, como a World Wildlife Fund, BirdLife e a Conservation International, baseavam-se em como e onde implementar reservas biológicas para garantir a máxima representatividade e complementariedade biológica, com baixos custos sociais e econômicos (CSUTI et al., 1997; PRESSEY et al., 1997; EDWARDS et al., 1998; CARNAVAL, 2016). Na década de 2000, houve grande aumento no número de bases de dados e estudos acerca da distribuição da biodiversidade em distintas escalas (e.g., DINIZ-FILHO et al., 2006; PAWAR et al., 2007; CHEN, 2009; DAPPORTO & DENNIS, 2009; TORRES-MIRANDA et al., 2011; TERAUDS et al., 2012). Essas iniciativas repercutiram na aplicação de mapas de métricas de biodiversidade, de impactos humanos e de domínios biogeográficos para a elaboração de planos de ação governamentais (MMA, 2002), tornando-se essenciais para o planejamento de ações oficiais relativas ao tema.

Áreas protegidas

As áreas protegidas (APs) são centrais para a conservação da biodiversidade e dos serviços ecossistêmicos (SEs) (i.e., condições e processos pelos quais ecossistemas naturais e as espécies que os compõem sustentam e satisfazem a via humana) (DAILY, 1997; CHAPE et al., 2005; GRAY et al., 2016; GODET & DEVICTOR, 2018). Além de reter grande parcela da biodiversidade local, possibilitam a manutenção de hábitats essenciais, refúgios, a migração e o movimento dos indivíduos, funções ecológicas e a provisão de SEs essenciais, como o fornecimento de água potável, alimentos e a regulação climática (BEBBER & BUTT, 2017; ADAMS et al., 2019; BUCKLEY et al., 2019; BOGONI et al., 2020; MAGIOLI et al., 2021). Mais além, APs bem administradas, que incluem mecanismos de governança participativos e equitativos, geram benefício para além de seus limites territoriais, contribuindo para a redução da pobreza e a promoção do desenvolvimento sustentável.

Apesar de sua importância, as APs totalizam apenas 16,6% dos ecossistemas terrestres e de água doce e 7,7% dos marinhos (UNEP-WCMC & IUCN, 2021), não sendo capazes de eliminar a perda de biodiversidade (GODET & DEVICTOR, 2018). Este fato pode ser associado à intensa pressão antrópica exercida nesses locais e em seus arredores (JONES et al., 2018) e pela baixa conectividade entre as áreas (WARD et al., 2020). Com isso, a integridade dos ecossistemas tem sido reduzida significativamente ao longo dos anos, resultando em menos de 40% de ecossistemas florestais íntegros, estando estes restritos a áreas de proteção exclusiva (GRANTHAM et al., 2020). Neste cenário, pequenos fragmentos e paisagens modificadas possuem papel complementar importante por possibilitar maior conectividade estrutural e funcional da paisagem (NOSS et al., 2012). Apesar de serem menos biodiversos do que as áreas pristinas, eles retêm uma parcela significativa da biodiversidade original e, consequentemente, um importante papel na diminuição da perda de espécies e extinções em grande escala (WINTLE et al., 2019).

Mamíferos carnívoros

Os Carnivora são considerados um grupo-chave para a manutenção dos ecossistemas e capazes de indicar a integridade ecológica das paisagens que habitam. Possuem alto valor de conservação, sendo visados para orientar planos de manejo e ações de conservação (NAGY-REIS et al., 2020). Contudo, diversas espécies foram reduzidas ou extintas nos biomas tropicais. Além de compreender as ameaças às quais estão sujeitos, é fundamental conhecer suas áreas de distribuição, visando à proposição de estratégias efetivas de conservação (MAGIOLI et al., 2021).

Os primeiros representantes dessa ordem (famílias Viverravidae e Miacidae – ambas extintas) são datados de 63 milhões de anos (Ma) antes do presente, distribuindo-se na Europa, Ásia e América do Norte. Há 9 Ma, no Mioceno Superior, ocuparam o restante do continente americano por meio da migração de espécies para a América Central e do Sul. Após o soerguimento do Istmo do Panamá, no Plioceno Superior (3-4 Ma), e consequente junção das Américas, outros mamíferos carnívoros expandiram sua área de distribuição, atingindo a América do Sul (EISENBERG & REDFORD, 1999; INDRUSIAK & EIZIRIK, 2003). O soerguimento dos Andes, a partir do Mioceno (cerca de 23 Ma), também se destacou como evento geológico importante, que permitiu a expansão da biota (CARTELLE, 1999; DE VIVO & CARMIGNOTTO, 2004; CARNAVAL et al., 2009), assim como a mudança climática ocorrida no Cenozoico, conhecida como “Máximo Térmico do Paleoceno-Eoceno” (WING et al., 2003).

Além da diversidade de hábitats e nichos ocupados, o processo evolutivo dessa ordem também possibilitou maior diferenciação de formas, hábitos de vida e dieta no grupo (EMMONS & FEER, 1997; EISENBERG & REDFORD, 1999). Para WOZENCRAFT (2005), a ordem divide-se em duas subordens (i.e., Feliformia e Caniformia), com 15 famílias e 287 espécies. Na Região Neotropical, ocorrem 84 espécies dentro de 8 famílias (i.e., Canidae, Felidae, Mephitidae, Mustelidae, Otariidae, Phocidae, Procyonidae e Ursidae). Na atualidade, eles se distribuem naturalmente em todos os continentes, exceto no Australiano (EISENBERG & REDFORD, 1999; NOWAK, 1999), ocupando diversas formações vegetais e altitudes, como zonas áridas, florestas tropicais úmidas, campos, cerrados e savanas – além de ambientes árticos.

Pan-biogeografia

A Pan-biogeografia foi idealizada por Léon Croizat (1958) e consiste na identificação de padrões congruentes de distribuição geográfica para o entendimento a priori da evolução do espaço-tempo, na ausência de análise filogenética disponível (CROIZAT, 1958, 1964). Compreende três etapas principais: i) elaboração de traços individuais (TIs) para dois ou mais táxons, correspondentes às coordenadas espaciais dos táxons avaliados; (ii) obtenção de traços generalizados (TGs), que resultam da sobreposição significativa dos traços individuais e indicam a preexistência de elementos bióticos ancestrais, que foram fragmentados por eventos geológicos; e (iii) reconhecimento de nós biogeográficos em áreas de convergência de dois ou mais TGs, representando áreas complexas (e.g., de convergência tectônica e biótica).

Este estudo tem como objetivo identificar os padrões de distribuição (áreas de endemismo) de determinadas espécies terrestres da ordem Carnivora na região Neotropical, sobrepondo-os às APs existentes, e discutir acerca da importância da consolidação e ampliação destas áreas em relação às espécies consideradas. Uma vez que os carnívoros desempenham papéis fundamentais nas interações tróficas, uma melhor compreensão de sua distribuição e requisitos de hábitat é essencial para estabelecer planos de manejo de conservação e salvaguardar a futura saúde ecológica dos ecossistemas neotropicais.

MATERIAIS E MÉTODOS

Os pontos de ocorrência dos carnívoros neotropicais foram obtidos através da base de dados de NAGY-REIS et al. (2020), que contém 99.605 registros, distribuídos em 35.511 coordenadas geográficas. Esta base possui dados quantitativos e qualitativos, reunidos entre 1818 e 2018 por pesquisadores, órgãos governamentais, organizações não governamentais e consultores autônomos. Foram adquiridos por meio de câmeras fotográficas, coleções de museus, atropelamentos, transectos lineares e registros oportunísticos. Literatura científica e cinzenta, em distintos idiomas, também foram consideradas para alimentar o banco de dados.

Os dados foram padronizados e estruturados no formato a seguir, para inserção no software Croizat (CAVALCANTI, 2009) e realização da análise de traços:

Espécie (nome científico);

Local de registro (site): e.g., Reserva Biológica de Sooretama, Espírito Santo/Brasil;

Coordenadas geográficas em latitude/longitude (e.g., Lat. -19.0088, Long. -40.1349).

Previamente à análise de traços – individuais e generalizados – verificou-se visualmente os pontos de registros, comparando-os à distribuição constatada na literatura (IUCN, 2022), visando à maior aderência dos dados. Mapas de distribuição foram gerados e visualmente comparados com as áreas de distribuição providas pela União Internacional para a Conservação da Biodiversidade (IUCN, 2022). Desta forma, espécies com distribuição visualmente distintas e/ou parciais foram desconsideradas para a análise dos TGs, assim como aquelas com apenas um registro, ampla distribuição geográfica ou inconsistências taxonômicas.

Aos locais de ocorrência das espécies, foi sobreposta a base de dados de APs “WDPA” (World Database on Protected Areas), criada através da parceria entre o Programa das Nações Unidas para o Meio Ambiente (UNEP-WCMC) e a União Internacional para Conservação da Natureza (IUCN), estabelecida em 1981 (UNEP-WCMC, 2021). Adicionalmente, foi sobreposta a regionalização biogeográfica da região Neotropical, proposta por MORRONE et al. (2022). O mapa foi desenvolvido e concluído no software Arcmap 10.5 (ESRI, 2023).

RESULTADOS

Considerando o banco de dados integralmente, os países com maior número de registros foram o Brasil (n = 59.264, 59,8%), seguido pelo México (n = 17.052, 17,1%), Peru (n = 5.451, 5,47%) e Argentina (n = 4.986, 5%). Em contrapartida, Honduras, Nicarágua, El Salvador e Suriname apresentam, juntos, apenas 58 registros, representando 0,06% do total (). A família com maior representatividade foi Felidae (n = 43.608, 43,8%), seguida por Canidae (n = 22.810, 22,9%), Procyonidae (n = 17.341, 17,41%), Mustelidae (n = 11.212, 11,26%), Mephitidae (n = 4.442, 4,46%) e Ursidae (n = 192, 0,19%). As espécies com maior número de registros foram Cerdocyon thous (cachorro-do-mato, n = 11.556, 11,6%), Puma concolor (onça-parda, n = 10.115, 10,16%) e Leopardus pardalis (jaguatirica, n = 9.889, 9,93%) ().

Dentre os táxons avaliados, nove foram desconsiderados para a análise biogeográfica por estarem apenas em nível de gênero. Conforme apontado acima, táxons com apenas um registro, distribuição muito abrangente, distribuição parcial e/ou significativamente distinta da presente na base de dados da IUCN também foram excluídos da análise, dada a impossibilidade de recuperação de padrões de distribuição (). Os TIs e TGs foram elaborados para as espécies destacadas em azul (n = 18; ).

Tabela 1. Número de ocorrências por táxon da ordem Carnivora, por país (ARG, Argentina. BLZ, Belize. BOL, Bolívia. BRA, Brasil. CHL, Chile. COL, Colômbia. CRI, Costa Rica. ECU, Equador. GTM, Guatemala. GUF, Guiana Francesa. GUY, Guiana. HND, Honduras. MEX, México. NIC, Nicarágua. PAN, Panamá. PER, Peru. PRY, Paraguai. SLV, El Salvador. SUR, Suriname. URY, Uruguai. VEZ, Venezuela). Taxonomia mantida como na base de dados.

Felidae

Herpailurus yagouaroundi

439

5

54

3155

80

3

172

27

94

42

476

3

12

425

73

8

4

62

5134

Leopardus colocolo

84

8

628

19

2

44

13

58

856

Leopardus geoffroyi

681

21

441

12

54

334

1543

Leopardus guigna

68

155

2

225

Leopardus guttulus

72

3042

21

3135

Leopardus jacobita

54

13

16

24

107

Leopardus pardalis

297

13

705

5824

186

19

757

150

110

82

1

786

1

23

687

67

10

171

9889

Leopardus sp.

46

7

689

4

5

1

37

789

Leopardus tigrinus

4

26

422

89

9

11

2

23

1

25

2

32

646

Leopardus wiedii

42

1

90

2243

35

3

185

53

73

32

1

455

5

455

31

8

17

15

3744

Lynx rufus

929

929

Panthera onca

209

45

346

3373

1

61

18

165

117

233

50

1

1083

8

12

528

107

1

92

6450

Puma concolor

1660

19

201

5706

108

101

11

212

109

93

53

1036

2

9

495

231

2

5

5

57

10115

Puma sp.

46

46

Canidae

Atelocynus microtis

151

140

109

438

838

Canis latrans

4

1783

1787

Canis lupus

680

680

Cerdocyon thous

235

16

10605

39

417

240

4

11556

Chrysocyon brachyurus

2

15

2310

48

1

2376

Lycalopex culpaeus

27

20

23

1

3

74

Lycalopex fulvipes

7

7

Lycalopex griseus

268

35

303

Lycalopex gymnocercus

88

604

29

231

952

Lycalopex sechurae

10

24

34

Lycalopex sp.

27

2

29

Lycalopex vetulus

625

625

Speothos venaticus

1

7

645

2

106

85

403

5

1254

Urocyon cinereoargenteus

1

106

2142

2249

Vulpes macrotis

46

46

Procyonidae

Bassaricyon alleni

13

39

52

Bassaricyon medius

1

1

Bassariscus astutus

952

952

Bassariscus sumichrasti

1

175

176

Nasua narica

1

1

7

79

1447

1535

Nasua nasua

233

179

5840

114

140

467

54

10

7

7044

Nasua sp.

9

9

Potos flavus

4

210

1

1

146

432

39

833

Procyon cancrivorus

28

143

4626

64

140

86

433

157

86

5763

Procyon lotor

19

934

953

Procyon pygmaeus

23

23

Mustelidae

Eira barbara

222

229

3843

56

146

25

205

180

496

70

18

5490

Galictis cuja

107

921

16

39

43

1126

Galictis sp.

2

80

82

Galictis vittata

9

38

85

2

105

82

361

682

Lontra canadensis

6

6

Lontra felina

17

17

Lontra longicaudis

7

922

9

2

476

479

2

41

41

1979

Lontra provocax

20

20

Lontra sp.

3

3

Lyncodon patagonicus

3

3

Mustela africana

6

6

Mustela frenata

8

1

3

421

9

442

Mustela nigripes

3

3

Pteronura brasiliensis

6

638

6

539

5

6

2

1202

Taxidea taxus

151

151

Mephitidae

Conepatus chinga

114

8

736

10

18

108

994

Conepatus humboldtii

2

2

Conepatus leuconotus

512

512

Conepatus semistriatus

1

1173

1

29

79

4

1287

Conepatus sp.

50

50

Mephitis macroura

1

793

794

Mephitis mephitis

143

143

Mephitis sp.

21

21

Spilogale angustifrons

1

5

221

227

Spilogale gracilis

40

40

Spilogale putorius

244

244

Spilogale pygmaea

114

114

Spilogale sp.

14

14

Ursidae

Tremarctos ornatus

12

11

23

Ursus americanus

137

137

Ursus arctos

32

32

Total

4986

87

2294

59624

441

822

63

2146

729

2387

287

3

17052

15

61

5451

1481

18

22

1176

460

99605

Status de conservação

Entre as 18 espécies incluídas na análise de traços, 10 são categorizadas em algum status de ameaça, segundo a Lista Vermelha de Espécies Ameaçadas (IUCN, 2022, versão 2) e 10 são enquadradas em algum apêndice da CITES (2023). Esta última representa a “Convenção sobre o Comércio Internacional das Espécies Silvestres Ameaçadas de Extinção”, da qual o Brasil é signatário desde 1975, cujo objetivo é regular o comércio de espécimes ao redor do mundo.

A lista de espécies ameaçadas da IUCN classifica as espécies em nove categorias:

Não avaliada (NE): espécie não submetida aos critérios de avaliação de risco;

Dados insuficientes (DD): quando não há informações adequadas para avaliar seu status de conservação;

Pouco preocupante (LC): não se qualificam como espécies ameaçadas (abundantes e de ampla distribuição, ou que não estejam sob ameaças significativas);

Quase ameaçada (NT): espécies não categorizadas como efetivamente ameaçadas, porém próxima de ser qualificada ou provavelmente qualificada em categorias de ameaça em futuro próximo;

Vulnerável (VU): espécies que enfrentam um elevado risco de extinção na natureza;

Em perigo (EN): espécies que enfrentam um risco muito elevado de extinção na natureza;

Criticamente em perigo (CR): espécies que enfrentam um risco muito alto de extinção em ambiente natural;

Extinta na natureza (EW): apenas indivíduos em cativeiro;

Extinta (EX): extinta na natureza e em cativeiro.

Por sua vez, a CITES categoriza as espécies em três apêndices:

Apêndice I: espécies ameaçadas de extinção, com o comércio sendo permitido apenas em circunstâncias excepcionais;

Apêndice II: espécies não necessariamente ameaçadas de extinção, mas que o comércio deve ser controlado para evitar utilização incompatível com sua sobrevivência;

Apêndice III: espécies protegidas em ao menos um país, que solicitou a outros membros da CITES assistência para controlar seu comércio.

Entre as espécies incluídas na análise pan-biogeográfica, apenas quatro são consideradas não ameaçadas concomitantemente pelas duas listas, sendo três da família Mephitidae. Este fato reforça a necessidade de consolidar bases de dados atualizadas e acuradas da distribuição espacial dessas espécies, possibilitando o reconhecimento de áreas de endemismo e a identificação de ameaças a que estas espécies estão sujeitas. Além disso, reitera a importância de implementar e manejar, de maneira eficaz, as APs já existentes, a fim de assegurar a manutenção dessas espécies e de diversas outras presentes nesses ecossistemas.

Tabela 2. Lista de espécies ameaçadas de extinção, de acordo com a IUCN (2022) e CITES (2023).

Felidae

Leopardus guigna

VU

II

Leopardus guttulus

VU

I

Leopardus jacobita

EN

I

Canidae

Atelocynus microtis

NT

-

Chrysocyon brachyurus

NT

II

Lycalopex culpaeus

LC

II

Lycalopex griseus

LC

II

Lycalopex gymnocercus

LC

II

Lycalopex sechurae

NT

-

Procyonidae

Bassariscus sumichrasti

LC

-

Nasua narica

LC

III (Guatemala)

Procyon pygmaeus

CR

-

Mustelidae

Lontra felina

EN

I

Lontra provocax

EN

I

Mephitidae

Conepatus leuconotus

LC

-

Mephitis macroura

LC

-

Spilogale angustifrons

LC

-

Spilogale pygmaea

VU

-

Análise pan-biogeográfica

Os TGs, sobrepostos pela regionalização biogeográfica de Morrone et al. (2022) e pelas APs, são apresentados na . São compostos pelas seguintes espécies, nos respectivos domínios/regiões/sub-regiões/províncias:

TG 1: Domínio Mesoamericano/Província Península de Yucatán: Bassariscus sumichrasti, Conepatus leuconotus, Mephitis macroura, Nasua narica;

TG 2: Sub-região Chaquenha/Domínio Paraná/Província Cerrado: Chrysocyon brachyurus, Leopardus guttulus e Lycalopex gymnocercus;

TG 3: Região Andina: Leopardus guigna, Lontra felina e Lontra provocax;

TG 4: Zona de Transição Sul-americana: Leopardus jacobita, Lycalopex culpaeus e Lycalopex griseus.

Identificou-se, também, a formação de um nó biogeográfico entre TG3 e TG4, denominado “sul do Chile”. Este nó está localizado na região do Parque Nacional Melimoyu, estabelecido por meio da iniciativa da Fundação Tompkins Conservation, em 2018. O parque localiza-se na região de Aysén, fazendo fronteira com o Golfo do Corcovado, Canal Moraleda e Canal Jacaf. Sua zona de amortecimento contempla, também, no Chile, os parques nacionais de Queulat e Isla Madalena, assim como Pitipalena Añihué, importantes áreas marinhas protegidas. O Parque Melimoyu foi estabelecido principalmente com o intuito de proteger o vulcão Melimoyu e para espécies locais (ameaçadas de extinção), que residem no local e migram para essas áreas para obter recursos, com ênfase para os cetáceos (FUNDACIÓN REWILDIND CHILE, 2023).

Figura 1. Mapa da Região Neotropical com as ocorrências dos carnívoros considerados no estudo, áreas protegidas e regionalização biogeográfica. Fonte: Autoria própria.

DISCUSSÃO

Os resultados obtidos mostraram a baixa sobreposição das áreas de endemismo identificadas com as APs, especialmente no Brasil, ou seja, as espécies não estão devidamente protegidas por esse mecanismo de conservação. Nas regiões Neártica e Andina/Zona de Transição Sul-americana, determinadas características físicas (geológicas) e demográficas tendem a possibilitar maior persistência dessas espécies, uma vez que não são locais de elevado interesse para o desenvolvimento de atividades econômicas (exceto turismo em pequena escala). No México e no Brasil, em contrapartida, há uma alta densidade demográfica e demanda por atividades econômicas que necessitam de terras, como a agropecuária no sudeste e centro-oeste brasileiros.

Essas atividades dificultam o estabelecimento das APs, reduzindo assim o hábitat das espécies em questão. A tendência é que, progressivamente, o status de conservação desses carnívoros seja agravado, se as políticas de implementação de áreas protegidas não se atentarem à ocorrência dessas e outras espécies ameaçadas de extinção. Por mais que sejam necessárias áreas para o desenvolvimento da agropecuária e outras atividades econômicas, deve-se priorizar a conservação da biodiversidade e dos serviços ecossistêmicos por meio do aumento, por exemplo, das áreas verdes em pé.

Salienta-se, contudo, que foi identificada a presença de área protegida no nó biogeográfico entre o TG3 e TG4, na região da patagônia chilena. Essa área protegida foi implementada em 2018 por meio de parceria entre o governo chileno, proprietários de terra da região e Fundação Tompkins de conservação, o que reforça a importância de ações conjunta para a conservação da biodiversidade.

CONCLUSÕES

Por fim, ressalta-se a importância de estudos que integrem a Biogeografia e a Biologia da Conservação para pesquisas acadêmicas e para o estabelecimento de políticas públicas determinantes para a manutenção da biodiversidade. Para isso, a manutenção de bancos de dados atualizados e públicos faz-se necessária, assim como maior diálogo entre pesquisadores, governantes e outros tomadores de decisão, como proprietários rurais que, na escala local, serão os grandes responsáveis pelo uso da terra.

AGRADECIMENTOS

Agradeço aos professores Dra. Valéria Gallo, Dr. Bruno Absolon e Dr. Francisco Figueiredo e aos alunos da disciplina de Biogeografia do Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução da Universidade do Estado do Rio de Janeiro (PPGEE-UERJ), pelas ricas discussões e aprendizados, que possibilitaram o desenvolvimento desse capítulo.

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Helena Alves do Prado é formada em Bacharelado em Ecologia pela Universidade Estadual Paulista (UNESP), tem Pós-graduação em Gerenciamento de Projetos pela Fundação Getúlio Vargas e Mestrado em Ecologia e Biodiversidade pela UNESP. Atualmente, cursa Doutorado no Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ). Sua pesquisa abrange atividades relacionadas a mudanças climáticas e conservação da biodiversidade, com ênfase em soluções baseadas na natureza, serviços ecossistêmicos e áreas protegidas. É integrante do Laboratório Ecologia e Conservação de Ecossistemas, Departamento de Ecologia/UERJ. E-mail: helenapradoeco@gmail.com. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/7884795475271279

RELAÇÕES FILOGENIA-ÁREA NO GÊNERO FORMICIVORA SWAINSON, 1824 (AVES: THAMNOPHILIDAE): UMA ABORDAGEM DE BIOGEOGRAFIA CLADÍSTICA

Andreza Oliveira e Júlia Almeida

RESUMO

A origem da diversidade de aves na América do Sul tem sido explicada por muitas hipóteses, que relacionam diferentes processos à história da colonização das atuais províncias biogeográficas. A família Thamnophilidae evoluiu na região Neotropical em um período marcado por intensas mudanças climáticas e geológicas, no qual a América do Sul ainda se encontrava isolada da América do Norte. Dentre os 63 gêneros de Thamnophilidae, o gênero Formicivora é composto por 10 espécies, que apresentam territórios reduzidos e ampla distribuição na região Neotropical. No presente estudo, foi utilizada uma abordagem de Biogeografia Cladística, a fim de compreender as relações históricas entre as áreas de ocorrência das espécies do referido gênero, baseada em sua filogenia. O cladograma foi obtido a partir de caracteres morfológicos descritos na literatura e as relações entre as áreas de ocorrência foram estabelecidas a partir da Análise de Parcimônia de Brooks (BPA). A análise filogenética mostrou que Formicivora acutirostris é a espécie mais basal e a BPA revelou que a Chapada Diamantina é a província biogeográfica que mais se difere das demais. Os resultados mostram que o gênero Formicivora diversificou-se a partir de processos de vicariância, relacionados ao surgimento da Mata Atlântica e suas principais cadeias montanhosas, a partir do Paleoceno.

PALAVRAS-CHAVE: Províncias biogeográficas, Endemismo, Fragmentação de hábitat, Passeriformes, Vicariância.

ABSTRACT

The origin of the great diversity of birds in South America has been explained by many biogeographical hypotheses, which relate different processes to the history of colonization of the recognized biogeographical provinces. The family Thamnophilidae evolved in the Neotropical region in a period marked by intense climatic and geological changes, in which South America was still isolated from North America. Among the 63 genera of the Thamnophilidae, the genus Formicivora comprises 10 species, which have small territory sizes and are widely distributed in the Neotropical region. In the present study, a cladistic biogeographical approach was used in order to understand historical relationships between the areas of occurrence of the species of Formicivora, based on their phylogeny. The cladogram was obtained from morphological characters described in the literature and the relationships between the areas of occurrence were established from Brooks Parsimony Analysis (BPA). The phylogenetic analysis showed that Formicivora acutirostris is the most basal species of Formicivora and the BPA revealed that the Chapada Diamantina is the biogeographic province that most differs from the others. The results show that the genus Formicivora diversified from vicariance processes related to the emergence of the Atlantic Forest and its main mountain ranges from the Paleocene.

KEYWORDS: Biogeographical provinces, Endemism, Habitat fragmentation, Passeriformes, Vicariance.

INTRODUÇÃO

A América do Sul é o continente com maior riqueza de aves do mundo (HAFFER, 1990). A origem de tão vasta diversidade tem sido explicada por muitas hipóteses, que relacionam diferentes processos à história da colonização das atuais províncias biogeográficas, a exemplo da teoria do refúgio do Pleistoceno (HAFFER, 1969), das conexões diagonais que deram origem às áreas secas abertas (VANZOLINI, 1963) e às florestas tropicais sazonalmente secas (WERNECK et al., 2011).

A família Thamnophilidae evoluiu na região Neotropical em um período marcado por intensas mudanças climáticas e geológicas. Estima-se que o processo de diversificação da família tenha se iniciado por volta dos 54-31 milhões de anos (Ma) antes do presente, no Eoceno (IRESTEDT et al., 2004), no qual a América do Sul ainda se encontrava isolada. Após a separação do Gondwana, a América do Sul passou por um processo de isolamento, sendo considerada um continente-ilha durante parte do Cenozoico. Esse acontecimento, denominado “isolamento esplêndido” por SIMPSON (1980) e RICKLEFS (2002), é apontado como a fonte da grande diversidade de táxons autóctones, que perduram ainda hoje no continente. Além deste quadro de instabilidade, os eventos de transição ocorridos entre o Mioceno e o Plioceno superior parecem ter influenciado a distribuição geográfica dos Thamnophilidae (BELMONT-LOPES, 2013).

Dentre os 63 gêneros de Thamnophilidae, Formicivora Swainson, 1824 é composto por 10 espécies de pequeno porte (11 a 14 centímetros e 10 a 15 gramas), territórios reduzidos e ampla distribuição na região Neotropical (MEDEIROS & MARIANO, 2020). Tais espécies apresentam dimorfismo sexual, asa curta e arredondada, e cauda longa e estreita (GONZAGA, 2001). BRAVO (2012) indicou que a origem da diversificação das espécies de Formicivora iniciaram no Mioceno médio, há cerca de 14-16 Ma.

Devido às suas características de baixa capacidade de dispersão, ou seja, sua baixa capacidade de atravessar uma matriz, e distribuições restritas, as espécies de Formicivora são um bom modelo de estudo para formular hipóteses e verificar padrões biogeográficos em pequena escala. Como existem várias espécies, o gênero possui distribuição ampla pela região, mas cada uma das espécies possui território muito restrito. No presente trabalho, Formicivora foi utilizado como modelo para traçar relações entre a filogenia e as áreas de ocorrência.

MATERIAIS E MÉTODOS

Análise filogenética

Foi construída uma matriz de caracteres morfológicos para as espécies do gênero Formicivora, a partir da matriz disponibilizada por GONZAGA (2001), que codificou caracteres vocais, de morfologia externa, morfologia da siringe e história natural para oito espécies do gênero. Como as espécies F. grantsaui e F. paludicola foram descritas recentemente, estas não foram incluídas na análise de GONZAGA (2001), e a codificação de seus caracteres foi feita a partir de suas respectivas descrições (GONZAGA et al. 2007; BORNSCHEIN, 2013). Para a construção da matriz, foram selecionados apenas os 25 caracteres de morfologia externa, uma vez que não foi possível obter informações a respeito da morfologia da siringe de F. grantsaui e F. paludicola. A matriz de caracteres foi construída no software Mesquite versão 2.75 (MADDISON & MADDISON, 2007) e, posteriormente, submetida ao algoritmo “New Technology Search” do programa TNT versão 1.5 (GOLOBOFF & CATALANO, 2016).

Análise de Endemicidade

A distribuição de cada espécie do gênero foi obtida a partir do banco de dados e-Bird e plotadas em mapas, a fim de visualizar em quais províncias biogeográficas (sensu MORRONE, 2022) elas ocorrem. Posteriormente, foi realizada uma Análise de Endemicidade, a fim de determinar áreas de endemismo (i.e., áreas que apresentam ocorrência de, pelo menos, duas espécies-alvo), a partir de dados de presença e ausência das espécies nas províncias biogeográficas.

Análise de Parcimônia de Brooks

A partir da filogenia do gênero Formicivora, foi feita a Análise de Parcimônia de Brooks (BPA), um método de Biogeografia Cladística que consiste em utilizar filogenias para traçar relações históricas entre áreas de distribuição de espécies ou grupos (BROOKS et al., 2001). A BPA tem sido amplamente utilizada para discutir diversos eventos biogeográficos, uma vez que, por meio dela, é possível obter um cladograma geral de áreas (CGA), a partir de técnicas de parcimônia (WILEY 1998; BROOKS et al., 2001). Além disso, por ser um método baseado em padrão, a BPA tem enfoque em diferenças entre clados filogeneticamente distintos, que surgiram a partir de processos de vicariância (CRISCI et al., 2003). A BPA possibilita obter cladogramas de áreas a partir de uma filogenia, por meio da substituição dos táxons pelas áreas de ocorrência. A partir do CGA, os nós terminais e internos do cladograma foram numerados, constituindo um código para construir uma nova matriz de dados, em que as áreas são as linhas e os componentes são as colunas. Cada componente corresponde a um nó numerado no CGA e, caso uma área esteja presente em um componente, é codificada como 1, enquanto a ausência de uma área em um componente corresponde a 0. Foi criada também uma área hipotética, que não contém nenhum dos componentes, a fim de enraizar o cladograma.

RESULTADOS

Análise filogenética

A matriz de caracteres morfológicos construída para o gênero Formicivora (Tabela 1) resultou em apenas um cladograma mais parcimonioso (Figura 1). A análise filogenética aproximou F. rufa e F. grisea, que compartilham um ancestral comum recente; F. serrana, F. melanogaster e F. littoralis são mais próximas filogeneticamente de F. iheringi, com F. erythronotos sendo um táxon-irmão do nó formado por estes dois últimos. Formicivora acutirostris aparece na base do cladograma, e tanto F. paludicola quanto F. grantsaui, não formaram clados.

Tabela 1. Matriz de 25 caracteres morfológicos (GONZAGA, 2001) para as 10 espécies do gênero Formicivora. A codificação para F. paludicola e F. grantsaui foi obtida a partir das descrições de GONZAGA et al. (2007) e BORNSCHEIN (2013), respectivamente.

Figura 1. Cladograma mais parcimonioso para o gênero Formicivora, a partir de caracteres morfológicos disponibilizados por GONZAGA (2001), GONZAGA et al. (2007) e BORNSCHEIN (2013).

Análise de Endemicidade

Todos os pontos de ocorrência do gênero estão registrados exclusivamente para a América do Sul e são concentrados, em sua maioria, no Brasil, com exceção de F. rufa, que ocorre no Peru, Bolívia e Paraguai; F. grisea, com ocorrência na Colômbia, Venezuela, Suriname e Guiana; e F. melanogaster, presente na Bolívia (Figura 2).

A análise de endemicidade levou em conta apenas dados de presença e ausência nas províncias biogeográficas propostas por MORRONE (2022) e resultou em 14 áreas de endemismo: Planícies Guianas, Pará, Roraima, Madeira, Rondônia, Yungas, Xingu-Tapajós, Caatinga, Cerrado, Chaquenha, Atlântica, Chapada da Diamantina, Floresta Paranaense e Espinhaço (Tabela 2).

Figura 2. Mapa de distribuição das espécies de Formicivora. Os nomes das espécies foram abreviados usando as três primeiras letras dos epítetos específicos. Fonte: MEDEIROS & MARIANO (2020).

Tabela 2. Matriz de distribuição das espécies de Formicivora nas províncias biogeográficas de MORRONE (2022). A presença do táxon foi codificada como “1” e a ausência como “0”.

Análise de Parcimônia de Brooks

Uma vez de posse dos dados filogenéticos e das áreas de endemismo, os táxons foram substituídos por suas áreas de distribuição (Tabela 3), para a construção de uma nova matriz contendo a distribuição de cada táxon nas áreas de endemismo, gerando o CGA (Figura 3). Os resultados agruparam as províncias Atlântica e Floresta Paranaense como áreas-irmãs, compartilhando ancestralidade recente com a Serra do Espinhaço, e estas três com a província do Cerrado.

Tabela 3. Matriz de áreas versus componentes. A presença do táxon foi codificada como “1” e a ausência como “0”. Cpt = componente.

Figura 3. Cladograma geral de áreas gerado por meio de BPA, a partir das relações filogenéticas do gênero Formicivora.

DISCUSSÃO

Em trabalhos anteriores (e.g., HACKETT & ROSENBERG, 1990; GONZAGA, 2001; ISLER et al., 2006; GONZAGA et al., 2007; GOMES et al. 2010; BRAVO et al. 2012; BELMONTE-LOPES et al., 2012; BELMONTE-LOPES, 2013), os gêneros Formicivora e Myrmotherula foram apontados como polifiléticos. GONZAGA (2001) sugeriu a exclusão de F. iheringi, a fim de se obter um cladograma, no qual o ramo mais basal seria sustentado por F. erythronotos. A construção do cladograma aqui apresentado utilizou apenas as espécies do gênero Formicivora, de forma que não podemos inferir sobre possíveis monofiletismo ou polifiletismo. No entanto, nem F. erythronotos nem F. iheringi apresentaram-se como táxon basal. A discrepância pode ter sido decorrente do recorte na matriz de caracteres utilizada para a construção do cladograma, uma vez que GONZAGA (2001) utilizou 56 caracteres para 8 espécies do gênero. Além disso, o autor não considerou F. paludicola e F. grantsaui, recentemente descritas.

A maior parte das espécies do gênero possui distribuição restrita a uma ou poucas províncias biogeográficas da região Neotropical, a exemplo de F. grantsaui, restrita à Chapada Diamantina; e F. erythronotos, F. littoralis, F. paludicola e F. acutirostris, com ocorrência restrita à província Atlântica. No entanto, as espécies F. rufa, F. melanogaster e F. grisea possuem ampla distribuição na região Neotropical (Figura 2). A extensa distribuição dessas duas espécies faz com que o gênero apresente uma ocorrência maior e em mais paisagens distintas, como florestas secas e úmidas e regiões litorâneas e montanhosas (MEDEIROS & MARIANO, 2020).

Formicivora grisea é a espécie mais amplamente distribuída do gênero, com ocorrência registrada para o Brasil, Panamá, Colômbia, Venezuela, Guianas e Bolívia. O Papa-formiga-pardo, como é popularmente chamada, habita preferencialmente capoeiras baixas, em geral abaixo de 1.000 metros de altitude, com emaranhados densos de cipós e arbustos, além de campos sujos e bordas de florestas (DEL HOYO et al., 2020). A espécie apresentou ocorrência em 19 províncias biogeográficas, 11 das quais são áreas de endemismo de Formicivora.

Formicivora rufa possui distribuição registrada em 14 províncias, 13 das quais consideradas áreas de endemismo. Presente no Brasil, Paraguai, Bolívia e Suriname, a espécie foi a segunda mais amplamente distribuída. Habita arbustos abertos, campos sujos, cerrado stricto sensu, cerradão e caatinga, também com preferência pelas bordas florestais (ZIMMER & ISLER, 2020a).

Formicivora melanogaster apresenta distribuição em 12 províncias, das quais 11 são áreas de endemismo. Ocorre no Brasil, Bolívia e Paraguai e vive em ambientes de caatinga, cerradão, matas ciliares e no sub-bosque de florestas decíduas (ZIMMER & ISLER, 2020b).

Formicivora iheringi e F. serrana possuem distribuição similar, ocorrendo nas províncias do Cerrado, Atlântico, Floresta Paranaense e Espinhaço. Ambas as espécies são endêmicas do Brasil. Formicivora iheringi ocorre do interior da Bahia ao Nordeste de Minas Gerais, habitando preferencialmente matas de cipó e matas secas adjacentes entre 250 e 1.050 metros de altitude (ZIMMER & ISLER, 2020c). Formicivora serrana é endêmica da Mata Atlântica do sudeste brasileiro, ocorrendo em matas serranas acima de 200 metros, podendo chegar até 700 metros, e, mais raramente, até 1.500 metros de altitude. A espécie prefere bordas de matas secundárias, matas nebulares, capoeiras, bambuzais e encostas íngremes. Pode ser encontrada em áreas degradadas ou modificadas como o sub-bosque sujo de eucaliptais, em cafezais adjacentes a macegas (ZIMMER & ISLER, 2020d).

Formicivora erythronotos é endêmica da província Atlântica. Habita preferencialmente matas secundárias arbustivas ou arbóreas nas áreas de baixada da Costa Verde do estado do Rio de Janeiro. Tipicamente pioneira, é encontrada em formações secundárias associadas a bananais e eucaliptais abandonados e em restinga antropizada (GONZAGA, 2008). Embora seja localmente abundante em hábitat apropriado, sua população total é pequena e muito fragmentada, concentrada em sua maioria no Vale do Rio Mambucaba (GONZAGA, 2008). Ademais, sua diminuta área de ocorrência vem sendo crescentemente ameaçada pela especulação imobiliária e outras formas de utilização extensiva do solo.

Na costa oposta do estado do Rio de Janeiro e também endêmica e restrita à província Atlântica, Formicivora littoralis habita restingas e formações litorâneas da Região dos Lagos (RJ). A espécie possui preferência por áreas próximas à praia, onde a vegetação é espinhosa (CHAVES et al., 2020).

O bicudinho-do-brejo-paulista, F. paludicola, foi descoberto em meio a um dos maiores centros urbanos da América do Sul. A espécie habita brejos e charcos de municípios paulistas, sendo restrito às regiões da bacia hidrográfica do Alto Tietê (Mogi das Cruzes, Salesópolis, Biritiba-Mirim) e do rio Paraíba do Sul (Guararema, São José dos Campos e Santa Branca) (BORNSCHEIN, 2013).

Formicivora grantsaui, endêmica da Serra do Sincorá, localizada na Chapada Diamantina, que faz parte da cadeia do Espinhaço, habita apenas a vegetação dos campos rupestres na faixa dos 850 e 1.100 metros de altitude (FJELDSÅ & SHARPE, 2020).

Formicivora acutirostris, restrita à província Atlântica e ao sul do Brasil, habita banhados e vegetação que margeia os rios da planície litorânea paranaense, ambientes ameaçados pelo crescimento de balneários e cidades (GREENEY, 2021).

A família Thamnophilidae, endêmica da região Neotropical, foi uma das primeiras linhagens de Tyranni a se diferenciar. Estima-se que o processo de diversificação da família tenha se iniciado por volta dos 54-31 Ma, no Eoceno (IRESDET, 2004). BRAVO (2012) indicou que a origem da diversificação das espécies do gênero Formicivora iniciaram no Mioceno médio, há cerca de 14-16 Ma. MEDEIROS & MARIANO (2020) indicaram que, no processo de diversificação do gênero, o ancestral comum mais recente utilizava altitudes intermediárias, enquanto que seus descendentes colonizaram territórios mais baixos, como as zonas litorâneas, no caso de F. littoralis, F. acutirostris, F. grisea. Além disso, ocuparam também áreas de altitudes mais elevadas em paisagens de florestas montanas, como a Chapada Diamantina e as serras da Mantiqueira e do Mar, como no caso de F. iheringi, F. grantsaui e F. serrana.

As espécies de Formicivora possuem baixa capacidade de voo e dispersão e, portanto, configuram-se em um bom material para a formulação de hipóteses biogeográficas de vicariância, mesmo em escala geográfica relativamente pequena. Isto se torna ainda mais evidente, levando-se em conta a distribuição restrita e endemismo de algumas das espécies, como é o caso de F. paludicola, F. grantsaui, F. littoralis e F. erythronotos (GONZAGA, 2001).

Durante o Eoceno, existiu uma extensa área coberta de formações alagadas e florestas deciduais e é, nesse contexto ambiental, que deve ter iniciado a diversificação da linhagem de F. iheringi (MARIANO, 2014). A segunda linhagem do gênero começou a se diferenciar no Mioceno superior (8-5 Ma) (BRAVO 2012), momento em que houve uma grande expansão das florestas úmidas, proporcionando um aumento na heterogeneidade espacial (MARIANO 2014) e potencializou o processo de diversificação de diversas espécies (SCHLUTER, 2001; TEWS et al., 2004; HUA & WIENS, 2013).

Um estudo proposto por BELMONTE (2013) apontou a Amazônia como área ancestral no processo de diversificação dos Thamnophilidae, com frequentes eventos de colonização da província Atlântica, entre 20 Ma e o Recente. No entanto, o autor indicou que alguns clados, incluindo o gênero Formicivora, realizaram movimentos de colonização da Amazônia por linhagens advindas de outras regiões nos últimos 10 Ma, com um grande aumento na frequência, nos últimos 5 Ma.

Os resultados, aqui apresentados, revelam que as espécies de Formicivora com distribuição restrita a apenas uma província, à exceção de F. grantsaui, estão distribuídas na província Atlântica. A Floresta Atlântica possui um alto grau de diversidade biológica e endemismo (MARTINI et al., 2007) e vários modelos biogeográficos têm sido utilizados para explicar essa singularidade, a exemplo da hipótese do refúgio biogeográfico (AMARAL et al., 2013), da vicariância por rios (PELLEGRINO et al., 2005; AMARAL et al., 2022) e da influência da plataforma continental ou “Mata Atlântica" (LEITE et al., 2016). Alguns desses cenários estão ligados às extensas mudanças ambientais sofridas durante o Pleistoceno (AB'SABER, 2000) e Holoceno (VIMEUX et al., 2009).

Para as espécies endêmicas das restingas, como é o caso da F. littoralis e F. serrana, algumas propostas biogeográficas são sugeridas, como a da diversificação entre as populações de restingas, cerrado ou florestas semidecíduas, no final do Pleistoceno (TAVARES et al., 2016); diversificação latitudinal em razão de transgressões marinhas do Holoceno, que criaram populações vicariantes ao longo da costa (ROCHA, 2000), e do microrrefúgio nas ilhas isoladas de Cabo Frio e Búzios, devido à transgressão marinha no Pleistoceno (CERQUEIRA et al., 2000).

A Mata Atlântica possui quatro principais cadeias de montanha: Serra do Espinhaço, Serra dos Órgãos, Serra do Mar e Serra da Mantiqueira. A Serra do Espinhaço é a mais antiga, com origem datada a partir do Pré-Cambriano, enquanto a Serra do Mar remonta ao Paleoceno (MUÑOZ, 2017).

A distribuição restrita das espécies F. littoralis, F. erythronotos, F. paludicola e F. acutirostris estão sob influência, sobretudo, da região da Serra do Mar, de modo que os eventos de isolamento envolvidos na formação dessa cadeia de montanhas pode ter levado à separação dessas linhagens. Uma vez que as espécies possuem preferência por ambientes de baixas altitudes e relacionados a corpos de água, o surgimento dos vales de rios, associados a estes eventos de formações montanhosas, podem também ter sido decisivos na separação das espécies.

As áreas de endemismo na Mata Atlântica têm sido alvo de pesquisas por vários anos, mas não há um consenso sobre sua delimitação. SILVA et al. (2004) indicaram quatro áreas de endemismo por domínio: Pernambuco, litoral da Bahia, interior da Bahia e um contínuo, que vai do litoral ao centro de Santa Catarina, incluindo a Serra do Mar, até o centro do Paraná. STATTERFIELD et al. (1998) separaram o domínio em cinco áreas: a floresta atlântica de baixada (que inclui a Serra do Mar e o litoral da Bahia), o interior da Bahia, Pernambuco, a floresta decídua de Minas Gerais e Goiás, e as montanhas da Mata Atlântica no estado do Paraná. Desta forma, as áreas de endemismo encontradas para o gênero Formicivora, sobretudo levando em conta as espécies com distribuição mais restrita, apresentam grande conexão com eventos que levaram à formação da Mata Atlântica e de províncias próximas e relacionadas (Atlântica, Floresta Paranaense, Espinhaço e Cerrado).

A Chapada Diamantina faz parte do supergrupo da cadeia do Espinhaço, porém essa região apresenta singularidades e eventos de formação exclusivos, que podem ter levado à formação de endemismos específicos, como a de F. grantsaui (GONZAGA et al., 2007).

As amplas distribuições de F. rufa, F. melanogaster e, em especial, F. grisea, podem estar associadas à divisão em várias linhagens, que não foram consideradas nas análises deste trabalho.

CONCLUSÕES

Os resultados do presente trabalho mostraram que o gênero Formicivora diversificou-se a partir de processos de vicariância relacionados ao surgimento da Mata Atlântica e suas principais cadeias montanhosas a partir do Paleoceno. Estes processos podem ter levado ao isolamento de algumas populações em ambientes específicos, resultando na origem de novas espécies, isoladas e com distribuições restritas, que se diferenciam das espécies amplamente distribuídas. Nesse sentido, as análises biogeográficas baseadas em padrão podem ajudar a explicar processos de especiação em grupos filogeneticamente aparentados.

AGRADECIMENTOS

As autoras gostariam de agradecer à Dra. Valéria Gallo, ao Dr. Bruno Absolon, ao Dr. Francisco Figueiredo e ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ) pela oportunidade. AO agradece à CAPES, pela bolsa concedida.

REFERÊNCIAS

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Andreza Oliveira é formada em Bacharelado em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Ceará e cursa Mestrado no Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução pela Universidade do Estado do Rio de Janeiro (PPGEE-UERJ). Trabalha com Ecologia e Conservação de Formicivora erythronotos, com foco em modelos hierárquicos de ocupação e distribuição de habitat. É integrante do Laboratório de Ecologia de Aves e Comportamento, Departamento de Ecologia, UERJ, e assistente de comunicação do Observatório de Aves da Mantiqueira. E-mail: andreza.freitasn@gmail.com. CV Lattes: http://lattes.cnpq.br/6224474931022200

Júlia Almeida é formada em Bacharelado em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro (UNIRIO). É integrante do Laboratório de Ecologia de Aves, Departamento de Ecologia, UERJ, e desenvolve pesquisa na área de Ecologia, com foco em interações aves-plantas. E-mail: juliaalmeida08@gmail.com. CV Lattes: http://lattes.cnpq.br/5976259138833397.

ORIGEM E DIVERSIFICAÇÃO DE BAGRES NEOTROPICAIS DA SUBFAMÍLIA TRICHOMYCTERINAE (SILURIFORMES, TRICHOMYCTERIDAE): HIPÓTESES E DESAFIOS

Paulo José Vilardo Abreu

RESUMO

Os bagres da subfamília Trichomycterinae estão distribuídos na maior parte das regiões biogeográficas da América do Sul e compreendem a grande diversidade de espécies da família Trichomycteridae. Tendo a maior parte de suas espécies distribuídas no leste sul-americano, algumas espécies, por sua vez, também são encontradas na região andina. Nos últimos anos, diversos trabalhos sobre a taxonomia dos gêneros de Trichomycterinae foram publicados, mas esses restringiram-se principalmente à descrição de novas espécies. Atualmente, poucos gêneros da subfamília apresentam propostas filogenéticas robustas e poucas considerações biogeográficas foram feitas para o grupo. O vigente capítulo realizou uma releitura da maior filogenia disponível de Trichomycterinae e aplicou métodos de biogeografia para testar hipóteses e entender os desafios práticos para elaborar uma proposta para a origem do grupo. Para isso, foram utilizadas sequências moleculares disponibilizadas no GENBANK e dados geográficos da literatura. Apesar do uso de 49 táxons da subfamília, é possível perceber que a amostragem é baixa, face à diversidade do grupo, e que a filogenia apresentada não contempla todas as regiões biogeográficas ocupadas pela mesma. O trabalho, então, resultou num viés para a recuperação de uma área composta pelas ecorregiões Magdalena-Sinu +Paraíba do Sul, como hábitat do Ancestral Comum Mais Recente (MRCA) de todos os Trichomycterinae, que teriam origem durante o Eoceno e, ao menos, 17 eventos de dispersão teriam afetado a distribuição atual do grupo. A ausência de filogenias bem corroboradas, que abranjam grande número de táxons da subfamília, dificulta a proposição de uma hipótese biogeográfica robusta.

PALAVRAS-CHAVE: Biogeografia, S-DIVA, DEC, Diversidade de peixes, América do Sul.

ABSTRACT

The catfishes of the subfamily Trichomycterinae are distributed in most of biogeographic regions in South America and comprise the great diversity of species of the family Trichomycteridae. With most of its species distributed in Eastern South America, some species are also found in the Andean region. In recent years, several studies on the taxonomy of the Trichomycterinae genera have been published, but these have mainly been restricted to the description of new species. Currently, few genera of the subfamily have robust phylogenetic hypotheses and few biogeographic considerations have been made for the group. This chapter re-read the largest available phylogeny of Trichomycterinae and applied biogeographic methods to test hypotheses and understand the practical challenges to develop a proposal for the origin of the group. This study focuses on the use of molecular sequences available in GENBANK and geographic data from the literature. Despite the use of 49 taxa from the subfamily, it is possible to notice that the sampling is low regarding the diversity of the group, and the phylogeny does not include all biogeographic regions occupied by the subfamily. The work shows a bias towards recovering an area composed of the Magdalena-Sinu + Paraíba do Sul ecoregions as the habitat of the Most Recent Common Ancestor (MRCA) of all Trichomycterinae, which would have originated during the Eocene, and, at least, 17 dispersal events would have affected the current distribution of the group. The absence of well-supported phylogenies that cover a large number of taxa restrains the proposal of a well-supported biogeographic hypothesis.

KEYWORDS: Biogeography, S-DIVA, DEC, Diversity of fishes, South America.

INTRODUÇÃO

A ordem Siluriformes, conhecida por abranger os popularmente conhecidos cascudos e bagres, é a mais diversificada da superordem Ostariophysi, sendo constituída por 39 famílias e cerca de 4.100 espécies, distribuídas por todos os continentes (NELSON et al., 2016; FRICKE et al., 2022). São caracterizados, principalmente, pela presença de nadadeira adiposa; presença de espinhos nas nadadeiras peitorais e dorsal (podendo inclusive ter, em algumas famílias, uma glândula de veneno associada à base deles); ausência de escamas (indivíduos têm a pele nua ou recoberta por placas ósseas); e presença de um a quatro pares de barbilhões na região oral (HELFMAN et al., 2009). Possuem uma grande diversidade de tamanhos e, na América do Sul, é possível encontrar pequenos membros da família Scoloplacidae, que atingem cerca de 20 mm de comprimento máximo, assim como o Brachyplatystoma filamentosum (Lichtenstein, 1819), popularmente conhecido como piraíba, peixe amazônico da família Pimelodidae, que pode atingir mais de 2,5 m de comprimento e 300 kg (HELFMAN et al., 2009). São encontrados, majoritariamente, em ambientes dulcícolas, estando apenas as famílias Ariidae e Plotosidae presentes no ambiente marinho (DE PINNA, 1998; HELFMAN et al., 2009). A ordem Siluriformes possui fósseis encontrados em todos os continentes, com idade estimada de 130 milhões de anos (Ma) e surgimento na Gondwana durante o Cretáceo (KAPPAS et al., 2016; BETANCURT et al., 2017).

Dentre as diversas famílias de bagres alocadas em Siluriformes, destaca-se Trichomycteridae, composta por 42 gêneros e cerca de 370 espécies (FRICKE et al., 2022), representando a segunda família mais diversa da ordem. Os Trichomycteridae são distribuídos ao longo de todas as drenagens de grandes rios, desde a Costa Rica, na América Central, à Patagônia, na América do Sul. São caracterizados pela morfologia opercular modificada, tendo o opérculo e o interopérculo interligados e sustentando placas de odontódeos, dentes verdadeiros localizados fora da cavidade oral e, ainda, pela presença de um barbilhão nasal posicionado junto à narina anterior (DE PINNA, 1998). Apesar da morfologia similar, a família Trichomycteridae engloba organismos com hábitos e especializações bem distintas em suas nove subfamílias (i.e., Copionodontinae, Glanapterigynae, Microcambevinae, Sarcoglanidinae, Stegophilinae, Trichogeninae, Trichomycterinae, Tridentinae e Vandelliinae). Os Trichomycterinae, por exemplo, utilizam os odontódeos presentes na região opercular como forma de apoio para escalar e se fixar em rochas, possibilitando, assim, que escalem cachoeiras (EIGENMANN, 1918; ARRATIA, 1983).

A subfamília Trichomycterinae é a que abrange a maior diversidade dentro da família Trichomycteridae, tendo atualmente cerca de 275 espécies, distribuídas na maior das regiões biogeográficas da América do Sul (EIGENMANN, 1918; FRICKE et al., 2022). A maior parte dos Trichomycterinae é endêmica do leste da América do Sul, estando concentrada principalmente do nordeste ao sudeste brasileiros e sendo representada por quatro gêneros: Cambeva Katz, Mattos & Costa, 2018; Ituglanis Costa & Bockmann, 1993; Scleronema Eigenmann, 1917; e Trichomycterus Valenciennes, 1832. A subfamília também possui gêneros distribuídos pela região andina, como Bullockia Arratia, Chang, Menu-Marque & Rojas, 1978; Eremophilus Humboldt, 1805; e Hatcheria Eigenmann, 1909, além de espécies alocadas no gênero Trichomycterus.

O gênero Trichomycterus é um caso taxonômico emblemático e o mais problemático da subfamília. A diagnose do gênero é limitada à combinação de caracteres, que permite incluir todas as espécies que não possuam as sinapormofias dos outros gêneros da subfamília (COSTA, 2021). Por conta disso, Trichomycterus tem uma composição artificial de espécies, que se distribuem em toda a área de distribuição da família. Ao longo dos anos, algumas importantes mudanças foram feitas, como a alocação de espécies nos gêneros Ituglanis, Scleronema e Cambeva, mas, ainda sim, Trichomycterus mantém-se parafilético, com mais de 100 espécies distribuídas em zonas de altitude dos Andes e no leste brasileiro (COSTA, 2021).

Além disso, análises moleculares multigenes também apontam Trichomycterus como um gênero parafilético, o que se reflete nas análises filogenéticas da subfamília Trichomycterinae. Esta é dividida em três grandes clados: um clado bem suportado, composto por espécies do leste sul-americano, e outros dois clados com suporte mais baixo e compostos por espécies do oeste e norte sul-americanos (OCHOA et al. 2017, 2020). No clado composto pelas espécies do leste sul-americano, estão três clados bem suportados, são eles Cambeva, Scleronema e um incluindo os Trichomycterus do leste brasileiro. Uma solução encontrada para destacar esse grupo dos Trichomycterus restantes foi designá-lo Trichomycterus stricto sensu (s.s.), já que Trichomycterus nigricans Vallencienes, 1832, a espécie-tipo do gênero, está incluída filogeneticamente nesse clado (KATZ et al., 2018).

Ao longo dos anos, a taxonomia dos Trichomycterinae esteve em evidência: diversos trabalhos, com descrições de novas espécies e algumas hipóteses filogenéticas para os gêneros, foram publicados. Entretanto, a maior parte dessas hipóteses ainda é pouco robusta e abrange um número limitado de espécies, quando comparado a número de táxons da subfamília, e até mesmo dos gêneros estudados. Esse fato se reflete também no escasso conhecimento sobre a biogeografia do grupo. Atualmente, poucos trabalhos se preocuparam em explorar padrões biogeográficos de Trichomycteridae, e, mesmo assim, estas considerações biogeográficas (e.g., DE PINNA & KEITH, 2003; OCHOA et al., 2017; COSTA & KATZ, 2021; DAGOSTA & DE PINNA, 2021) não estão embasadas em métodos explícitos

Assim, o presente trabalho propõe explorar os dados de literatura para Trichomycterinae e aplicar novos métodos de biogeografia para a maior filogenia molecular deste grupo disponibilizada atualmente (e.g., OCHOA et al., 2017).

MATERIAIS E MÉTODOS

Sequências

Todas as sequências estão disponibilizadas no GENBANK e retiradas do trabalho molecular mais abrangente e recente para a subfamília Trichomycterinae (i.e., OCHOA et al., 2017). Para realizar o estudo, foram removidas sequências duplicadas ou com identificação duvidosa, de acordo com o BLAST e feito na plataforma NCBI. As sequências foram alinhadas usando o MUSCLE (CHENNA et al., 2003), implementado no MEGA X (KUMAR et al., 2018) e concatenadas no MEGA X. Todas as sequências utilizadas estão descritas na Tabela Suplementar 1.

Árvores filogenéticas

Foram realizadas as análises de Máxima Verossimilhança (MV) no IQTREE (NGUYEN et al., 2015) e de Inferência Bayesiana (IB) no BEAST (SUCHARD et al., 2018). As escolhas de modelos de substituições para os nucleotídeos foram realizadas no Partition Finder 2 (LANFEAR et al., 2016).

Coordenadas geográficas

As coordenadas geográficas da maioria dos exemplares utilizados foram retiradas do Material Suplementar disponível em OCHOA et al. (2020), enquanto alguns outros seguiram as disponibilizadas por REIS et al. (2003).

Áreas de endemismo

As áreas de endemismo usadas no trabalho seguem as ecorregiões descritas por ABELL et al. (2008), as quais receberam uma letra identificadora (Tabela 1).

Tabela 1. Relação entre ecorregiões e identificadores escolhidos para a análise de biogeografia.

Ecorregião

Identificador

Ecorregião

Identificador

Magdalena-Sinu

A

Paraíba do Sul

K

Amazon High Andes

B

Tocantins Araguaia

L

Central Andes Pacific Slopes

C

Madeira Brazilian Shields

M

Amazonas Lowlands

D

São Francisco

N

North Andean Pacific Slopes

E

Ribeira do Iguape

O

South Andean Pacific Slopes

F

Upper Uruguay

P

Valdivian Lakes

G

Upper Paraná

Q

Tapajos Jurema

H

Orinoco Lanos

R

Paraguay

I

Nordeste da Mata Atlântica

S

Laguna dos Patos

J

-

-

Análise biogeográfica

As coordenadas geográficas foram inspecionadas no programa Google Earth e, com auxílio do arquivo .kmz disponibilizado por ABELL et al. (2008) no site feow.com, foram atribuídas as ecorregiões nas quais cada táxon corresponderia (Figura 1). A metodologia de Biogeografia Histórica usada para analisar os dados foi Dispersal Extinction Cladogenesis (DEC) (REE & SMITH, 2008), implementada no programa RASP (YU et al., 2015). Normalmente, é possível implementar o S-DIVA na mesma análise, porém, devido às limitações do método e pela quantidade de áreas de endemismo usadas, esta aplicação não foi possível. Em relação à DEC, foram limitadas as áreas de endemismo como 2, devido às limitações de processamento, pois o trabalho apresenta inúmeros táxons terminais e muitas áreas envolvidas.

Ilustrações

As imagens disponibilizadas no trabalho foram elaboradas com auxílio do Adobe Illustrator e Adobe Photoshop. O mapa da Figura 1 foi inicialmente produzido no software Quantum GIS 3.28 e pós-produzido nos programas de edição de imagem mencionados. Todas as árvores geradas foram elaboradas em duas etapas, a primeira no programa FigTree e a pós-produção nos mesmos editores de imagem.

Figura 1. Ecorregiões usadas para a análise de biogeografia. As letras correspondem ao nome de cada uma delas, como citadas na Tabela 1. Os limites entre as ecorregiões propostas por ABELL et al. (2008) estão em vermelho e apenas aquelas representadas nesse trabalho foram coloridas. As linhas em preto representam os limites políticos dos países do América do Sul.

RESULTADOS

Análise filogenética

A matriz concatenada foi composta por 3.267 pares de bases (pb) após o alinhamento (858 pb para CYTB; 515 pb para COI; 885 pb para RAG2; 543 pb para MYH6; 466 pb para 16s). A análise filogenética (Figura 2) recuperou o monofiletismo de Trichomycterinae com alto suporte e as relações entre os gêneros corroboram as obtidas por outros trabalhos (OCHOA et al., 2017; KATZ et al., 2018). A análise calibrada de tempo (Figura 3) e os intervalos estimados 95% highest posterior density (HPD) indicam uma diversificação inicial de Trichomycterinae no Eoceno (41,45 Ma, 95% HPD 29–54,5 Ma). Trichomycterinae é composto por três clados, aqui denominados Alfa, Beta e Gama.

O clado Alfa corresponde às espécies que ocupam a região noroeste da América do Sul (Ecorregiões ABC) e teria sua diversificação originada no Mioceno (20,6 Ma, 95% HPD 9,7–33,7 Ma). O clado Beta corresponde a maior parte das espécies que compõem a subfamília Trichomycterinae, incluindo as classificadas como Trichomycterus, que não correspondem ao clado agora designado Trichomycterus s.s., Ituglanis e Bullockia. O clado Beta apresenta a maior distribuição geográfica da subfamília, ocorrendo em 13 das 18 ecorregiões estudadas e tendo iniciado sua diversificação durante o Eoceno (34,1 Ma, 95% HPD 23,8–45,7 Ma). O clado Gama corresponde às espécies de Trichomycterus s.s., Cambeva e Scleronema, restritas ao leste brasileiro, e teriam iniciado sua diversificação no Oligoceno (26,7 Ma, 95% HPD 18,6–36 Ma).

Figura 2. Árvore filogenética gerada pelas análises de Máxima Verossimilhança (MV) e Inferência Bayesiana (IB). Números nos nós correspondem à probabilidade posterior da IB e ao suporte de bootstrap da MV, respectivamente. O * indica valores máximos de suporte.

Figura 3. Árvore filogenética datada de Trichomycterinae. A estrela vermelha apresenta o ponto de calibração usado.

Biogeografia

A análise de reconstrução de área ancestral (DEC) (Figura 4) recuperou que o ancestral comum mais recente (MRCA) de Trichomycterinae ocupava uma área composta pelas ecorregiões Madaglena-Sinu + Paraíba do Sul AK, durante o Eoceno. E a distribuição atual de Trichomycterinae teria sido moldada por, pelo menos, 17 eventos de dispersão.

Figura 4. Árvore com os resultados da DEC. Os números dos nós representam o tempo médio de divergência e as iniciais próximas aos nós representam o resultado exibido pelo programa, de acordo com as áreas de endemismo reconhecidas. Alguns ramos e nós possuem anotações referentes a eventos de dispersão (seta - ) e/ou vicariância (barra - |).

DISCUSSÃO

Amostragem e resultados esperados

Apesar de o trabalho apresentar 49 espécies de Trichomycterinae, a amostragem ainda pode ser considerada baixa, já que estamos falando de cerca de ¼ das espécies descritas para a subfamília. Ainda assim, por se tratar de um trabalho de biogeografia, devemos considerar a amostragem no sentido da distribuição das áreas ocupadas pelo grupo estudado. Dessa forma, ainda é possível dizer que a amostragem utilizada é considerada limitada para o estudo da biogeografia histórica dos Trichomycterinae, pois se tratando da subfamília com distribuição nos principais corpos de água doce de toda a região Neotropical, algumas regiões, que incluem uma elevada diversidade de espécies da subfamília, não puderam ser incluídas na análise, por falta de sequências disponibilizadas.

A análise de biogeografia, com a amostragem utilizada, recuperou uma área composta pelas ecorregiões Magdalena-Sinu + Paraíba do Sul (AK) como hábitat do MRCA de todos os Trichomycterinae, durante o Eoceno. Devido às limitações de táxons e áreas usadas, como discutidos acima, podemos considerar essa hipótese como um resultado preliminar para os trabalhos de biogeografia do grupo, mas fornecendo evidências que essas áreas exerceram papel crucial na sua diversificação. No entanto, com a inclusão de novos terminais na análise, muito provavelmente esse resultado poderá ser alterado, uma vez que outras ecorregiões próximas às recuperadas pela DEC poderão obter maior peso na formação de áreas.

Algumas regiões, que possuem uma grande diversidade de espécies de Trichomycterinae e estão próximas da ecorregião Madalena-Sinu, como Rio Negro, Madeira Brazilian Shield, Orinoco Guiana Shield e Amazonas Guiana Shield (todas também delimitadas em ABELL et al., 2008), não tiveram exemplares incluídos na análise. A ecorregião Madalena-Sinu ocupa grande parte dos limites políticos da Colômbia, que também possui uma grande quantidade de táxons da subfamília, inclusive sendo algumas espécies cavernícolas (DONASCIMIENTO et al., 2014, 2017). Apesar da análise não incluir grande parte desses táxons, pode-se notar a importância da região para a subfamília, pois ela prevalece como uma das áreas ancestrais recuperadas para o ancestral dos Trichomycterinae.

Destacam-se, também, regiões do leste brasileiro que não foram representadas por táxons na análise de biogeografia, mas também apresentam uma grande diversidade de membros da subfamília Trichomycterinae, principalmente do gênero Cambeva. O gênero atualmente apresenta mais de 50 espécies válidas, que ocupam principalmente as ecorregiões de Laguna dos Patos, Ribeira do Iguape, Upper Uruguay, Lower Uruguay, Lower Paraná, Upper Paraná e Iguassu. Dessas ecorregiões, apenas duas foram usadas na presente análise, incluindo apenas seis indivíduos que ocorrem nessas regiões. Sendo assim, com a inclusão de novos membros do gênero que ocorram nessa região e também de seus grupos-irmão com distribuição similar, a tendência é que futuras análises recuperem mais áreas ancestrais com essas regiões, inclusive em nós mais antigos da filogenia.

O clado Alfa apresenta distribuição limitada às ecorregiões ABC e a análise de biogeografia recuperou a área A (Magdalena-Sinu) como aquela ocupada pelo MRCA do clado, durante o Mioceno. Neste cenário, interpreta-se que ocorreu uma dispersão para as regiões B e C (Amazon High Andes e Central Andes Pacific Slopes) em 20,6 Ma, 95% HPD 9,7–33,7 Ma. A diversificação do clado pode estar associada ao primeiro episódio significativo de compressão tectono-sedimentar, ocorrido em parte dos Andes durante o Mioceno superior (20–30 Ma) (LUNDBERG et al., 1998). Efeitos desse episódio paleogeográfico, incluindo soerguimentos, são conhecidos para a região central do Chile e Colômbia, que podem ter causado dispersões (por efeitos de mudanças em sentidos de rios e capturas de cabeceiras de rios) ou eventos de vicariância (SEMPERE et al., 1990, 1994).

As diversificações dos clados Beta e Gama iniciaram no Eoceno (38,3 Ma, 95% HPD 27,3–50,2 Ma). O MRCA desses dois clados foi recuperado para a mesma região AK, mas, na diversificação dos mesmos, houve uma vicariância entre essas áreas, seguida por dispersões para novas regiões. Para a diversificação do clado Beta, que ocorre ainda no Eoceno (34,1 Ma, 95% HPD 23,8–45,7 Ma) é indicado um evento de dispersão, que teria ocorrido da área AK para a região H (Tapajos Jurema). Dentro do clado Beta, existem dois subclados: em um deles, o ancestral está restrito à região A e possui apenas um evento de dispersão indicado para a região E (North Andean Pacific Slopes) durante o início do Mioceno (8 Ma, 95% HPD 4,1–12,6 Ma); e no outro, ancestral está restrito à ecorregião H, recém-ocupada, e, posteriormente, diversifica-se com, pelo menos, sete eventos de dispersão, principalmente nas fases iniciais e finais do Mioceno. Cabe destacar que o clado Beta é constituído principalmente por Ituglanis, sendo possível visualizar também a divisão de dois grupos dentro deste gênero: um com ocorrência no centro-oeste brasileiro e amazônico; e outro, que também mantém origens no centro-oeste, mas se diversifica e ocupa principalmente as bacias hidrográficas do leste brasileiro. Vale destacar também que o clado apresenta distribuição em 14 das 20 ecorregiões amostradas no trabalho.

O clado Gama apresenta distribuição restrita às bacias hidrográficas e regiões associadas ao leste brasileiro, estando seu MRCA distribuído nas ecorregiões JK (Laguna dos Patos + Paraíba do Sul) no Oligoceno, há 26,7 Ma (95% HPD 18,6–36 Ma). Para Scleronema, foi recuperada a área do ancestral como sendo a ecorregião Laguna dos Patos e a diversificação do gênero teria ocorrido no início do Mioceno (7,9 Ma, 95% HPD 3,3–13,1 Ma). Apesar da baixa amostragem (duas espécies utilizadas das nove válidas), o resultado apresenta uma boa hipótese para o MRCA do gênero, pois, com exceção de Scleronema auromaculatum Costa, Sampaio, Giongo, Almeira, Azevedo-Santos & Katz, 2022, que ocorre na Bacia do Rio Paraná, no estado de Minas Gerais, todas as outras espécies estão restritas ao sul do Brasil, principalmente na ecorregião da Laguna dos Patos, mas também presentes em ecorregiões adjacentes. Essa região do sul brasileiro foi atingida por parte das transgressões marinhas, que afetou também a região amazônica, ocasionadas pelas flutuações do nível do oceano durante períodos de glaciações. Na região de ocorrência de Scleronema, estabeleceu-se o Paranean Sea, resultante das transgressões marinhas do Mioceno, com regressão no Plioceno, podendo assim ter afetado a distribuição e diversificação do grupo (LUNDBERG et al., 1998; LOVEJOY et al., 2006).

Já a diversificação do gênero Cambeva, segundo a análise, teria iniciado após uma dispersão da região de Laguna dos Patos para Ribeira do Iguape, durante o Mioceno (16,1 Ma, 95% HPD 13,6–27,3 Ma). As duas regiões costeiras também poderiam ter sido influenciadas por processos de transgressões marinhas, mas a não inclusão de inúmeras espécies do gênero que ocorrem nessas regiões enfraquece essa hipótese. Uma hipótese mais verossímil seria o MRCA do grupo ocupar alguma das áreas intermediárias às relacionadas e que eventos de captura de cabeceiras e conexões entre drenagens teriam moldado a diversificação e distribuição atual do grupo, assim como em outros peixes de água doce que ocorrem no leste brasileiro (e.g., Hisonotus Eigenmann & Eigenmann, 2011 e Australoheros Rican & Kullander, 2006).

Por fim, o MRCA do gênero Trichomyterus s.s. teria ocorrido na ecorregião do Paraíba do Sul durante o Mioceno (21,4 Ma, 95% HPD 14,4–29,1 Ma) e diversificado com, pelo menos, três eventos de dispersão: Paraíba do Sul para Upper Paraná (10,7 Ma, 95% HPD 5,2–17 Ma), Paraíba do Sul para Nordeste da Mata Atlântica (11,6 Ma, 95% HPD 7,4–16,6 Ma) e Paraíba do Sul para Upper Paraná + São Francisco (5,8 Ma, 95% HPD 2,7–9,5 Ma). Há um evento de dispersão recuperado da área composta por Paraíba do Sul + Upper Paraná para Upper Paraná + São Francisco, durante o Mioceno (8,2 Ma, 95% HPD 3,3–13,7 Ma). A dispersão do Paraíba do Sul para nordeste da Mata Atlântica é sugerida para explicar a dispersão e distribuição de outros grupos de peixes de água doce (e.g., Delturus Reis et al., 2006; Paragenidens Marceniuk et al., 2019; Australoheros autrani group Ottoni et al., 2019). Um estudo recente de OLIVEIRA et al. (2018) indicou que ocorreram eventos de capturas fluviais de afluentes do Rio Doce por afluentes do Rio Paraíba do Sul, que poderiam estar associado a esses eventos de dispersão das espécies. Já as dispersões que ocorrem entre Paraíba do Sul e Upper Paraná são melhor corroboradas, pois essas regiões permaneceram conectadas pela drenagem do Rio Grande até o Mioceno médio (11,8–20 Ma) (RICCOMINI, 1989; LUNDBERG et al., 1998). A dispersão entre a área composta por Paraíba do Sul + Upper Paraná para Upper Paraná + São Francisco também pode ser explicada pela ligação entre as duas últimas áreas, que, devido à configuração paleogeográfica da drenagem do Rio Grande, também estiveram conectadas até o Mioceno médio. Essas regiões perderam a conexão após a mudança do curso do Rio Grande, que anteriormente fluía em direção ao norte e era conectado ao São Francisco, mas, ao longo do tempo, passou a fluir para a Bacia do Rio Paraná (REZENDE et al., 2018).

Apesar de, na escala macro, em relação à toda subfamília Trichomycterinae, o trabalho trazer apenas pontos que podem ser considerados de partida para a formulação de hipóteses biogeográficas, quando exploramos os resultados dentro dos gêneros da subfamília, mesmo com amostragens reduzidas, podemos apresentar hipóteses mais robustas como as apresentadas para o clado Gama. O trabalho também permite corroborar a hipótese prévia de que a diversificação dos peixes neotropicais de high level taxa (gêneros e famílias) é anterior e não relacionada aos eventos ocorridos durante o Plioceno e o Pleistoceno (LUNDBERG et al., 1998).

Dificuldade de delimitação de áreas de endemismo para os organismos de água doce e limitações quanto a metodologia utilizada

A fim de facilitar a discussão e reduzir o número de áreas propostas, comumente se adota alguma referência (e.g., ABELL et al., 2004), que englobe diferentes cursos de água doce com características similares em uma ecorregião. No entanto, na hora de se discutir os dados, é necessário se atentar à história particular de cada grande corpo de água da região Neotropical. As ecorregiões do leste brasileiro, por exemplo, bacias costeiras que desaguam no mar, possuem muitas áreas de endemismo que poderiam ser subdividas. Exemplos disso são os trabalhos de CAMELIER et al. (2004) e BESSONART et al. (2021), que abordaram as regiões nordeste da Mata Atlântica e Laguna dos Patos, respectivamente, e as dividiram em três novas regiões, de acordo com o endemismo verificado em cada área.

É interessante ressaltar que um aumento no número de áreas de endemismo traria um refinamento maior para a análise, mas, ao mesmo tempo, haveria limitações inerentes aos próprios métodos (S-DIVA e DEC). Assim, é importante que, nas discussões, sejam dadas atenção e ênfase à possível história individual de cada região hidrográfica utilizada nas análises.

CONCLUSÕES

O futuro dos estudos de biogeografia da subfamília Trichomycterinae esbarram principalmente na ausência de filogenias bem corroboradas para a maior parte dos seus gêneros, bem como uma que abranja boa parte dos táxons da subfamília. Apesar de nos últimos anos diversos especialistas terem se dedicado aos estudos dos bagres Trichomycterinae, a maior parte deles ainda é restrita a descrições de espécies, sendo poucos estudos filogenéticos desenvolvidos em nível genérico. Atualmente, as filogenias propostas para a subfamília envolvem poucos representantes de cada gênero e ainda não representam uma boa amostragem da mesma, para que possa ser desenvolvida uma hipótese robusta de biogeografia sobre a origem e processo de diversificação, em uma visão macro.

AGRADECIMENTOS

Esse trabalho foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq - 140689/2022-2) e pela Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), através dos Programas em Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ) e Genética (PPGGen-UFRJ). Esse capítulo faz parte do trabalho de conclusão de curso da disciplina de Biogeografia pelo PPGEE-UERJ.

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Paulo J. Vilardo é formado em Bacharelado em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ) e tem Mestrado em Biodiversidade e Biologia Evolutiva pela UFRJ. Atualmente, cursa Doutorado no Programa de Pós-Graduação em Genética (PPGGen-UFRJ). Sua pesquisa abrange a recuperação dos padrões de distribuição dos peixes neotropicais Trichomycteridae e a diversificação de espécies dentro do grupo. É integrante do Laboratório de Sistemática e Evolução de Peixes Teleósteos, Departamento de Zoologia/UFRJ). E-mail: kpaulojose@gmail.com. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/1479536327884380.

FILOGEOGRAFIA DE MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA AMAZÔNIA

Hugo Felipe Gonçalves da Silva

RESUMO

Durante o Mioceno médio/inferior, incursões marinhas atingiram o interior do continente sul-americano e formaram mares epicontinentais. Essa mudança no ambiente permitiu a colonização de dois grupos de mamíferos aquáticos que inicialmente habitavam o ambiente marinho: a linhagem que deu origem aos botos-vermelhos e a linhagem que deu origem aos peixes-bois-da-Amazônia. O estudo da filogeografia, que é a disciplina que estuda os princípios e processos que regem a distribuição geográfica de linhagens, é especialmente interessante em linhagens fluviais de origem marinha. Esses estudos mostram como o ambiente é capaz de modelar as linhagens filogenéticas, uma vez que o ambiente fluvial possui barreiras mais fortes ao fluxo gênico, como o fluxo unidirecional da água, dinâmica de cheias e secas, e a presença de cachoeiras e corredeiras. Assim, foram utilizadas sequências da região controle mitocondrial disponíveis em bancos de dados para fazer uma análise filogeográfica preliminar dessas linhagens, a partir da construção de redes de haplótipos. A topologia da rede de haplótipos do peixe-boi-da-Amazônia mostrou falta de estruturação populacional aparente, com uma topologia de estrela, o que pode ser um sinal de um gargalo populacional seguido de expansão. Já para os botos-vermelhos, a rede mostrou uma clara separação genética das linhagens indicadas como espécies diferentes, porém ainda não totalmente aceitas. Essas análises, especialmente dos botos-vermelhos, demonstram como as barreiras geográficas são capazes de separar fisicamente as linhagens, gerando especiação, como no caso da Cachoeira do Teotônio, no rio madeira, considerada a barreira que separa duas espécies de boto-vermelho. Esses estudos também são importantes para conservação das espécies, uma vez que grandes barragens e hidroelétricas têm sido construídas nos rios das bacias amazônicas e do Tocantins-Araguaia, que são áreas de distribuição dessas espécies. Os estudos ambientais para construção dessas estruturas devem levar em consideração os impactos que a restrição de fluxo gênico e a separação e confinamento de populações têm sobre a conservação dessas espécies. Por fim, mais estudos devem ser realizados, usando dados com maior resolução, como dados genômicos, e com amostras ao longo de toda a distribuição, para que os padrões de estruturação e filogenia dessas linhagens possam ser melhor compreendidos.

PALAVRAS-CHAVE: Boto-vermelho, Peixe-boi, Genética para Conservação, População, Barreiras.

ABSTRACT

During the middle/lower Miocene, marine incursions reached the interior of South America, forming epicontinental seas. This environmental change allowed the colonization of two groups of aquatic mammals that initially inhabited the marine environment: the lineage that gave rise to boto and the lineage that gave rise to Amazonian manatees. The study of phylogeography, which is the discipline that investigates the principles and processes governing the geographic distribution of lineages, is particularly interesting in riverine lineages of marine origin. These studies demonstrate how the environment can model phylogenetic lineages, as freshwater environments possess stronger barriers to gene flow, such as unidirectional water flow, flood and drought dynamics, and the presence of waterfalls and rapids. Therefore, available sequences from the mitochondrial control region in databases were used to conduct a preliminary phylogeographic analysis of these lineages, through haplotype network construction. The haplotype network topology of the Amazonian manatee showed a lack of apparent population structure, with a star-like shape, which could indicate a population bottleneck followed by expansion. As for the boto, the network exhibited clear genetic separation among lineages identified as different species, although not fully accepted yet. These analyses, particularly of red dolphins, demonstrate how geographic barriers can physically isolate lineages, leading to speciation, such as in the case of Teotônio Waterfall in the Madeira River, which is considered a barrier separating two species of red dolphin. These studies are also crucial for species conservation, as large dams and hydroelectric power plants have been constructed in the rivers of the Amazon and Tocantins-Araguaia basins, which are areas of distribution for these species. Environmental impact assessments for the construction of these structures should consider the impacts of restricted gene flow and the separation and confinement of populations on the conservation of these species. Lastly, further studies should be conducted using higher-resolution data, such as genomic data, and with samples from the entire distribution, in order to better understand the patterns of structure and phylogeny of these lineages.

KEYWORDS: Amazon River Dolphin, Manatee, Conservation Genetics, Population, Barriers.

INTRODUÇÃO

Por definição, Filogeografia é a área de estudo que se preocupa em entender os princípios e processos que governam a distribuição geográfica de linhagens, principalmente intraespecíficas (AVISE, 1998). Ela se utiliza de dados genéticos, principalmente mitocondriais, para reconstruir a história evolutiva de populações, através do tempo e das alterações do ambiente durante este processo. O uso desta técnica tem aumentado consideravelmente nos últimos anos, graças ao barateamento do sequenciamento de DNA, formação de bancos de amostra e bancos de dados moleculares, melhoria nos métodos de análise computacional, entre outros. Ainda assim, faltam estudos amplos na região Neotropical em comparação ao Hemisfério Norte, apesar de apresentar alguns dos principais hotspots de biodiversidade mundial (TURCHETTO-ZOLET et al., 2013).

O estudo de processos biogeográficos em ambientes marinhos é especialmente interessante, devido à presença de barreiras ao fluxo gênico menos óbvias que no ambiente terrestre, o que pode dificultar o entendimento sobre os processos de especiação (VAN CISE et al., 2019). Para cetáceos, por exemplo, é notória a subclassificação de espécies e subespécies (TAYLOR et al., 2017; para ampla discussão sobre o conceito de subespécie, veja DE QUEIROZ, 2020). Orcas do Pacífico Norte, por exemplo, apresentam linhagens geneticamente distintas (podendo ser até mesmo espécies diferentes – ver MORIN et al., 2010), que vivem na mesma área geográfica. Algumas hipóteses, apesar de controversas, sugerem um processo de especiação simpátrica (MOURA et al., 2014).

Ao redor do mundo, algumas linhagens de cetáceos têm como habitat águas costeiras, baías e estuários, como é o caso do boto-cinza (Sotalia guianensis), golfinho-de-heaviside (Cephalorynchus heavisidii), golfinho-de-hector (C. hectori) e boto-do-índico (Neophocaena phocaenoides) (JEFFERSON et al., 2015). Mas um grupo de golfinhos, conhecidos como “golfinhos de rios”, apresentam evolução intimamente associada aos ambientes fluviais. Este grupo, não-monofilético, possui uma série de convergências adaptativas, como rostro longo, olhos pequenos e maior movimentação lateral do corpo, e são representados pelas espécies Inia spp. (boto-vermelho), Pontoporia blainvillei (toninha), Lipotes vexillifer (baiji), Platanista gangetica (golfinho-do-ganges) e Platanista minor (golfinho-do-indo) (REEVES & MARTIN, 2009).

A colonização de grupos originalmente marinhos em ambientes fluviais é interessante, pois permite o estudo mais exato de como o ambiente é capaz de modelar as linhagens filogenéticas. Ambientes fluviais, como a Bacia Amazônica, apresentam diferentes composições, com transições mais abruptas do que o observado em regiões marinhas. Alguns exemplos são presença de corredeiras e cachoeiras, fluxo de água unidirecional, diferença de composição química da água (e.g., rios de águas claras e rios de águas escuras) e dinâmica de cheias e secas (que podem abrir e fechar corredores de fluxo gênico periodicamente).

A Bacia Amazônica é o maior sistema hidrográfico do planeta. Ela abrange cerca de 6 milhões de quilômetros quadrados e é formada por uma série de rios (contendo quatro dos dez maiores rios do mundo), várzeas e zonas úmidas (FASSONI-ANDRADE et al., 2021). Abriga diversas espécies de mamíferos aquáticos e semiaquáticos, mas, aqui, serão destacados os cetáceos e os sirênios. Esses dois grupos de mamíferos de médio/grande porte originaram-se no ambiente marinho, mas realizaram a colonização da bacia em diferentes épocas geológicas.

Durante o Mioceno médio/inferior [entre 15 a 20 milhões de anos (Ma) antes do presente], incursões marinhas atingiram o interior do continente sul-americano e formaram os mares epicontinentais Pebasiano e Paranaense (HOORN, 1993; MARSHALL & LUNDBERG, 1996; SHEPARD, 2010) (Figura 1). Durante essas incursões, a Paleobacia Amazônica, composta pelo mar Pebasiano, conectava-se ao mar do Caribe; enquanto a Paleobacia do rio Paraná, composta pelo mar Paranaense, conectava-se com o Atlântico Sul (atualmente, esta região é ocupada pelo estuário do rio da Prata). A Bacia do rio Paraná permaneceu na mesma orientação em que estava no Mioceno, enquanto a Bacia Amazônica teve o sentido do fluxo alterado até o atual, graças ao soerguimento da porção norte da cordilheira dos Andes, com a foz do rio Amazonas passando a desaguar na costa leste da América do Sul (HOORN et al., 2010).

Figura 1. Mapa das incursões marinhas no continente sul-americano durante o Mioceno médio/inferior. Legenda: A – mar Pebasiano; B – mar Paranaense. Fonte: adaptado de MARSHALL & LUNDBERG (1996).

A hipótese mais aceita para a colonização da linhagem dos botos-vermelhos e das toninhas é que, durante as incursões marinhas do Mioceno, provavelmente o ancestral desses cetáceos adentrou o grande mar interno, via Caribe, e, com a regressão marinha, permaneceu isolado. Os dois sistemas de mares epicontinentais tiveram ainda alguma ligação durante o Mioceno, período em que houve a colonização da Paleobacia do rio Paraná pelos Pontoporiidae (CUNHA, 2022). Dados de relógio molecular apontam que, há aproximadamente 15 Ma, ocorreu a separação dessas duas linhagens (Figura 2) (CUNHA et al., 2011; ZURANO et al., 2019). Atualmente, a toninha é a única representante da família Pontoporiidae, tendo recolonizado o ambiente marinho através da foz do rio da Prata, estendendo sua distribuição, ao norte, até o Espírito Santo e, ao sul, até a Patagônia argentina. Ainda assim, as toninhas apresentam hoje hábitos bastante associados a baías, estuários e foz de rios, sendo encontradas apenas em águas rasas (CRESPO, 2018). Certos registros fossilíferos apontam que representantes de Pontoporiidae expandiram sua distribuição pelos oceanos, sendo encontrados na América do Norte e na Europa (PYENSON & HOCH, 2007; GODFREY & BARNES, 2008).

Figura 2. Árvore filogenética Bayesiana com calibração de tempo, construída a partir de mitogenomas completos de espécies de cetáceos odontocetos (círculos amarelos representam os pontos de calibração com fósseis; barras horizontais azuis e vermelhas representam a “margem de erro” do tempo de divergência de cada nó, sendo as vermelhas destacadas para as espécies de golfinhos de rio aqui mencionadas; PLIO = Plioceno, P = Pleistoceno, H = Holoceno). Fonte: adaptado de ZURANO et al. (2019).

Com a atual conformação da Bacia Amazônica, já em tempos mais recentes, houve uma nova colonização por outro mamífero aquático de origem marinha, o tucuxi (Sotalia fluviatilis). O gênero Sotalia possui dois representantes, sendo o outro deles o boto-cinza (Sotalia fluviatilis), uma espécie costeira, que também está bastante associada a baías e estuários, com distribuição desde a Nicarágua até Santa Catarina, habitando inclusive a foz do rio Amazonas. Por muitos anos, houve uma dúvida sobre a separação dessas duas espécies, devido à semelhança morfológica, entretanto estudos moleculares e morfométricos foram capazes de reconhecê-las (CUNHA et al., 2005).

Como mencionado, além de cetáceos, outro grupo de mamíferos aquáticos, que também colonizou a Bacia Amazônica, foram os sirênios. Esses herbívoros, de nado lento e que habitam águas rasas, incluem quatro espécies viventes: Dugong dugon (dugongo), no Oceano Índico e no sudoeste do Pacífico; Trichechus senegalensis (peixe-boi-africano), na costa atlântica da África; Trichechus inunguis (peixe-boi-da-Amazônia), na Bacia Amazônica; e Trichechus manatus (peixe-boi-marinho), no mar do Caribe e na costa do nordeste brasileiro, incluindo a foz do rio Amazonas (CANTANHEDE et al., 2005; REYNOLDS et al., 2009).

A hipótese mais aceita para a evolução de Trichechus é semelhante à história evolutiva mencionada para os botos-vermelhos, com uma colonização do ancestral a partir do Caribe, através da ligação do mar epicontinental e o posterior isolamento no interior do continente (DOMNING, 2001; CANTANHEDE et al., 2005; DE SOUZA et al., 2021). Com as mudanças ocorridas no fluxo da Bacia Amazônica até a conformação atual, que ocorreu há cerca de 4,5 Ma, o gênero Trichechus teria colonizado o ambiente marinho, espalhando-se ao longo da costa americana, cruzando o Oceano Atlântico e atingindo a costa africana, através de correntes oceânicas.

MATERIAIS E MÉTODOS

Para identificar o perfil de estruturação das populações de cada espécie dos gêneros Trichechus e Inia, foi realizada uma breve análise populacional. As sequências utilizadas foram retiradas do banco de dados GenBank (<https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/>) para a região D-loop do DNA mitocondrial. As sequências de cada um dos gêneros foram agrupadas em um dataset próprio no formato Fasta. Essas sequências foram visualizadas, alinhadas e cortadas utilizando o programa MEGA X (KUMAR et al., 2018). O programa DNASP 6 (ROZAS et al., 2019) foi utilizado para a separação dos haplótipos e identificação dos sítios polimórficos.

Foram construídas redes de haplótipos median-joining, utilizando o programa PopART (LEIGH & BRYANT, 2015). As imagens foram adaptadas no Photoshop. As localidades atribuídas das amostras utilizadas foram baseadas nos artigos originais ou na descrição do GenBank. O número de amostras pertencentes a cada haplótipo não pôde ser identificado com segurança nestes artigos de origem, não sendo, portanto, considerado na análise final.

RESULTADOS

A rede de haplótipos do gênero Trichechus foi construída a partir de um alinhamento de 365 pares de base e mostrou uma topologia clássica de estrela para Trichechus inunguis (peixe-boi-da-Amazônia). Essa topologia sugere que a maioria dos haplótipos originou-se recentemente, sendo também indicativa de uma expansão populacional durante esta história recente, bem como do efeito fundador (MIRO et al., 2011) (Figura 3). As relações entre dentro do grupo dos T. manatus não ficou bem resolvida.

Figura 3. Rede de haplótipos de D-loop das espécies de peixe-boi do continente americano (Ti - Trichechus inunguis; Tm - Trichechus manatus; A - Flórida, Estados Unidos; B - México; C - Belize; D - República Dominicana; E - Porto Rico; F - Panamá; G - Colômbia; H - Venezuela; I - Guiana; J - Guiana Francesa; K - costa brasileira (nordeste); L - Pará; M - Amazonas; N - Solimões; O - Negro; P - Tefé; Q - Japurá; R - Amazônia colombiana; S - Amazônia peruana; T - Napo; U - Marañón; V - Ucayali). Fonte: Autoria própria.

A rede de haplótipos do gênero Inia foi construída a partir de um alinhamento de 400 pares de base. A topologia da rede mostra uma separação bem definida entre as linhagens propostas mais recentemente como diferentes espécies, com um grande nível de polimorfismos que sustentam essa separação. Esse alto nível de polimorfismos sugere um grande tempo de separação entre as linhagens (Figura 4). Apesar disso, a relação entre as subespécies propostas para I. geoffrensis não está bem resolvida.

Figura 4. Rede de haplótipos de D-loop das espécies de boto (Ia - Inia araguaiaensis; Ib - Inia boliviensis; Ig - Inia geoffrensis; Igh - Inia geoffrensis humboldtiana; A - Orinoco; B - Napo; C - Caqueta; D - Marañon; E - Solimões; F - Amazonas; G - delta do rio Amazonas; H - Ucayali; I - Madeira; J - Mamoré; K - Guaporé; L - Ibaré). Fonte: Autoria própria.

DISCUSSÃO

O peixe-boi-da-Amazônia não apresenta sinal de estruturação populacional geográfica ao longo de sua distribuição, formando uma população panmítica, para a qual as diferenças no componente ambiental parecem não afetar o fluxo gênico, como fica evidenciado pela morfologia clássica de estrela na rede de haplótipos (Figura 3). Esse fato é interessante, uma vez que estes animais de nado lento não costumam realizar migrações de longa distância (CATANHEDE, 2004). É possível que a ocupação de planícies de alagamento, ao longo da estação da cheia, favoreça o fluxo gênico entre regiões, cuja comunicação necessite de um longo deslocamento na estação da seca (DE SOUZA et al., 2021). Além disso, a presença de peixes-bois-da-Amazônia, já na foz do rio Amazonas e até mesmo em zonas oceânicas próximas à foz, atesta sua capacidade de expansão e de adaptabilidade. Nas regiões de encontro entre as duas espécies (i.e., T. inunguis e T. manatus), são bastante comuns casos de hibridismos de primeira ou, até mesmo, de segunda geração, o que reforça o curto intervalo de tempo de separação das espécies e o possível fluxo gênico continuado entre elas, desde sua origem.

Os botos-vermelhos, entretanto, apresentam dinâmica populacional bastante diferente dos peixes-boi (Figura 4). Até por terem uma distribuição geográfica mais ampla, alguns grupos de botos-vermelhos mantiveram um maior isolamento geográfico, ocupando bacias hidrográficas diferentes, como é o caso das bacias do Orinoco e do Tocantins-Araguaia. Além disso, ocupam também uma região à montante da Sub-bacia do rio Madeira, separada por série de corredeiras do restante da Bacia Amazônica. Esses dois fatores representam barreiras que restringem o fluxo gênico ou, pelo menos, o mantêm fortemente unidirecional (caso das corredeiras que será discutido melhor, a seguir). Esses fatores colaboraram para que eventos de especiação tenham ocorrido em águas fluviais.

Desta forma, apesar de não oficializado pela Society for Marine Mammology, atualmente são consideradas as espécies Inia geoffrensis, encontrada em todo o rio Amazonas; I. araguaiaensis, que ocupa a Bacia do Tocantins-Araguaia; I. boliviensis, que ocupa a região à montante da Sub-bacia do rio Madeira; além de Inia geoffrensis humboldtiana, típica da Bacia do Orinoco.

A região D-loop não é a mais utilizada em estudos de sistemática molecular, devido à alta taxa de variabilidade em relação a outras regiões do DNA mitocondrial, sendo mais adequada para estudos em nível populacional. Esse fato pode explicar a falta de coesão dentro do grupo de T. manatus, com ramos separados por um grande número de polimorfismos. Apesar disso, no caso do gênero Inia, a rede foi construída com um alinhamento de 400 pares de base da região D-loop, apresentando uma divergência de 18 a 20 pares de bases, isto é, entre 4,5% a 5% de divergência mínima entre os grupos, o que é consistente com o esperado para espécies distintas. Amostras coletadas no mesmo rio, como é o caso do rio Madeira, mostram-se bastante divergentes, bem como amostras da região do delta do rio Amazonas, que também apresentaram grande divergência mesmo em uma curta distância geográfica entre as coletas, favorecendo a hipótese de espécies distintas.

A distribuição das espécies de botos ao longo do rio Madeira esbarra em uma série de barreiras geográficas, que restringem fortemente o fluxo gênico, tais como cachoeiras e corredeiras ao longo de um trecho de mais de 350 km de extensão, entre as cidades de Guarajá-Mirim e Porto Velho, em Rondônia. GRAVENA et al. (2015) apontaram, num estudo com dados mitocondriais e nucleares, que a Cachoeira de Teotônio, a mais à jusante dessas corredeiras e próxima à cidade de Porto Velho, corresponderia ao limite de distribuição de Inia geoffrensis; e à montante, estaria a distribuição de I. boliviensis, cuja população pode ser dividida em dois clusters baseados em dados nucleares, um vivendo entre as corredeiras e outro vivendo à montante delas, com um fluxo gênico fortemente unidirecional no sentido da corrente do rio. Além disso, neste estudo, dois indivíduos com o genoma quase 100% atribuídos a I. boliviensis e mais alguns, com pelo menos alguma porcentagem de genoma dessa espécie, foram encontrados à jusante de Teotônio, demonstrando a possibilidade de hibridismo entre essas espécies e corroborando a linearidade do fluxo gênico no sentido do rio (GRAVENA et al., 2015).

Outra região de contato entre duas espécies de botos-vermelho é o delta do rio Amazonas, com simpatria de Inia geoffrensis e I. araguaiaensis. Os poucos estudos realizados na região não registraram evidências de hibridismo entre as espécies e foram capazes de separá-las por caracteres morfológicos e genéticos (SICILIANO et al., 2016). Apesar de ocorrerem também na região do delta, a maior parte da distribuição do boto-do-Araguaia está à montante da barragem do Tucuruí, construída em 1984 para acomodação de uma hidrelétrica.

Os mamíferos aquáticos que habitam os rios em todo o mundo estão expostos aos fortes efeitos da atividade humana, tendo possivelmente um de seus representantes, o baiji, sido extinto nos últimos 20 anos. As construções de barragens de usinas hidrelétricas representam uma forte ameaça para esses animais ao confinar e/ou dividir populações e impedir a continuidade do fluxo gênico, podendo levar, em médio prazo, a um alto índice de endogamicidade, e, como consequência, a uma extinção local (DA SILVA et al., 2018). A presença de barragens ao longo dos rios Tocantins, Araguaia, Madeira e Tapajós isolou completamente populações de botos e tucuxi, além de diversas outras espécies (GRAVENA et al., 2015; PAVANATO et al., 2016; SICILIANO et al., 2016). A construção dessas barragens também é listada como uma das ameaças aos peixes-bois-da-Amazônia (MARMONTEL et al., 2016) pela lista vermelha da IUCN. Planos para a construção de novas barragens devem ser feitos com cautela, acompanhados sempre de fortes estudos de impacto ambiental para diminuir os efeitos sobre essas espécies.

CONCLUSÕES

Estudos filogeográficos de mamíferos aquáticos na Bacia Amazônica fornecem informações valiosas sobre a história evolutiva, estruturação populacional e adaptação dessas espécies aos ambientes fluviais. Este ambiente possui dinâmicas próprias que são diferentes das dinâmicas do ambiente marinho e influenciaram diretamente a formação desses grupos. Por ter essa dinâmica própria, esses mamíferos aquáticos estão expostos a ameaças grandes, como a implantação de barragens, que separam e confinam populações inteiras, impedindo a continuidade do fluxo gênico.

Por fim, as informações apresentadas aqui são de grande relevância para a conservação e manejo dessas espécies, e devem ser levadas em conta para o licenciamento ambiental de novas construções a serem feitas na área de distribuição desses animais. Além disso, estudos mais aprofundados, utilizando técnicas genéticas mais novas e poderosas como a genômica, precisam ser realizados em grande escala para maior compreensão dos padrões e processos que agem sobre esse grupo.

AGRADECIMENTOS

À Profa. Valéria Gallo, pela disciplina de Biogeografia e por ter proporcionado a confecção deste ebook.

À CAPES, pela bolsa de doutorado, e ao PPGEE/UERJ.

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Hugo Felipe Gonçalves da Silva é formado em Bacharelado em Biologia pelo Instituto Federal do Rio de Janeiro e tem Mestrado em Biodiversidade e Biologia Evolutiva pela Universidade Federal do Rio de Janeiro. Atualmente, cursa Doutorado no Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ). Sua pesquisa abrange genética para conservação, genética de populações, taxonomia molecular, filogeografia e áreas relacionadas. É integrante do Laboratório de Mamíferos Aquáticos e Bioindicadores (MAQUA), Departamento de Oceanografia/UERJ. E-mail: hugofelipebio@gmail.com. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/5414918364267448

DESAFIOS PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA ENDÊMICA NA CAATINGA: UMA ANÁLISE ESPACIAL

Artur Malecha e Luiza Oliveira da Costa

RESUMO

A Caatinga, apesar de apresentar características extremas relacionadas ao clima quente e seco, abriga uma parcela importante da biodiversidade brasileira. No entanto, a área ocupada pelo bioma tem sido extensivamente ameaçada, sobretudo pelas alterações no uso do solo, atividade humana e desmatamento para expansão agropecuária. Aliado a isso, muitas espécies encontradas no bioma são endêmicas, como é o caso de algumas aves, dado que a Caatinga é um importante centro de endemismo para a avifauna sul-americana. Porém, pouco se tem avançado na preservação do bioma, com apenas cerca de 1% de sua área inseridos em unidades de conservação (UCs) de proteção integral. Assim, o objetivo do trabalho foi, a partir da distribuição das espécies de aves endêmicas da Caatinga, identificar a região de maior riqueza de aves endêmicas no bioma e avaliar sua cobertura de UCs. Além disso, também pretendeu-se avaliar o impacto antrópico e os riscos à conservação destas espécies no bioma, através da sobreposição de mapas de uso e cobertura do solo na região identificada com a maior riqueza de espécies, descritas como endêmicas da Caatinga. A partir de mapas de distribuição de cada espécie, obtidos através da IUCN Red List, foi produzido um mapa de riqueza de aves endêmicas da Caatinga. Com base nesse mapa, foram sobrepostos mapas de uso e cobertura do solo, e também de distribuição de UCs, a fim de se avaliar o grau de conservação das espécies. Os resultados mostraram que a área de maior concentração de espécies localiza-se na porção central da Caatinga, correspondendo a cerca de 4% do bioma. A maior parte dessa área, 66%, ainda conserva vegetação natural e cerca de 32% desse território são ocupados por algum tipo de atividade agropecuária. Em contrapartida, apenas cerca de 14% da região, que concentra a maior riqueza de aves endêmicas da Caatinga, estão protegidos dentro de UCs. Tais resultados refletem a necessidade de propor estratégias de conservação, que considerem os padrões de distribuição e ocorrência de espécies, englobando mais representantes da fauna e flora, sobretudo aquelas endêmicas à região, na tentativa de frear a degradação e potencial perda de espécies no bioma.

PALAVRAS-CHAVE: Biogeografia da conservação, Aves, Áreas protegidas, Mudanças de uso do solo, Planejamento sistemático.

ABSTRACT

Despite its extreme characteristics, such as dry and hot climatic conditions, the biome Caatinga hosts an important part of Brazilian biodiversity. However, the area of the biome has been extremely threatened, mainly because of changes in land use, human activities, and agricultural expansion. Also, many of the species found in this biome are endemic, as is the case of some birds, due to the Caatinga being an important center of endemism for the South American avifauna. Nevertheless, little progress has been made in preserving this biome, with just over 1% of the biome's area included in full protection conservation units. Thus, the goal of this work was to identify the region with the greatest richness of endemic birds in the Caatinga and assess its coverage of conservation units using distribution maps. The anthropic impact and risks to the conservation of these species were also evaluated by overlapping maps of land use and land cover in the region with the greatest bird richness of Caatinga endemic species. From distribution maps of each species, obtained through data from the IUCN Red List, we produced a richness map of endemic birds of the Caatinga. Based on this map, maps of land use and cover, as well as the distribution of conservation units, were overlapped, in order to assess the degree of conservation of the species. The results showed that the area with highest species richness is located in the middle portion of Caatinga, corresponding to about 4% of the biome. The major part of this area, 66%, is still natural vegetation and about 32% are occupied by some agricultural activity. In contrast, only about 14% of the area that concentrates the highest richness of endemic birds of the Caatinga are protected within conservation units. These results indicate the need to propose conservation strategies that consider distribution patterns and occurrence of species, encompassing more representatives of fauna and flora, especially those endemic to the region, in an attempt to slow the degradation and potential loss of species in the biome.

KEYWORDS: Conservation biogeography, birds, protected areas, land use changes, Systematic planning.

INTRODUÇÃO

Os domínios morfoclimáticos brasileiros nunca foram estáticos. Dados paleoambientais do Quaternário indicam que a área destes domínios apresentou flutuações durante os períodos glaciais, que contribuíram para suas distribuições e características atuais (AB’SABER, 1977). Estes dados têm recebido grande atenção nos últimos anos em relação às planícies na região tropical da América do Sul, mas apresentam limitações para o semiárido do nordeste brasileiro. Os poucos dados existentes sugerem que o nordeste brasileiro possui um passado úmido (DEVER et al., 1987; AULER & SMART, 2001; AULER et al., 2001), mas não apontam para um consenso, tendendo a ser dados fragmentados e, majoritariamente, limitados à porção mais jovem do último período glacial (AULER et al., 2004).

O nordeste brasileiro é ocupado predominantemente pelo bioma Caatinga, que também se estende em um pequeno trecho da região sudeste (norte do estado de Minas Gerais) (Figura 1). Atualmente, este bioma apresenta vegetação xerófita e aberta, separando dois biomas extremamente biodiversos: a Amazônia e a Mata Atlântica. A vegetação típica da Caatinga faz parte de um outro bioma global, denominado Florestas e Arbustais Tropicais Sazonalmente Secos - FATSS (QUEIROZ et al., 2017). Esta região apresenta alta variabilidade na temperatura e pluviosidade, com períodos de seca bem-marcados ao longo do ano (DE OLIVEIRA et al., 2012). As condições únicas experimentadas neste bioma, principalmente aquelas associadas ao clima quente e seco, atuam como uma pressão importante para a distribuição e ocorrência das espécies. Com isso, os organismos encontrados na Caatinga apresentam adaptações fisiológicas e comportamentais, que favorecem sua sobrevivência na região (ALBUQUERQUE et al., 2012).

Porém, apesar destas características mais extremas, quando comparadas a outros biomas brasileiros, a Caatinga apresenta elevada diversidade de espécies na sua flora e fauna (LEAL et al., 2003). A heterogeneidade ambiental presente no bioma é, provavelmente, um dos principais motivos que sustentam a grande biodiversidade na região, com a ocorrência de espécies exclusivas do bioma (ARAUJO et al., 2022). Todavia, embora a Caatinga seja uma importante região para a diversidade brasileira, é o terceiro bioma brasileiro mais degradado e sua área remanescente é altamente fragmentada (LEAL et al., 2005). Tal cenário de degradação está fortemente associado às alterações no uso do solo na região, graças à presença humana, com áreas sendo extensivamente desmatadas para expansão agropecuária (CAMPOS et al., 2015).

Figura 1. Mapa do Brasil com destaque para a região ocupada pelo bioma Caatinga, de acordo com o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Fonte: Autoria própria.

Assim, a dinâmica ecológica de diversas espécies tem sido impactada, sobretudo aquelas que somente podem ser encontradas neste bioma, como é o caso de algumas espécies de aves (LIMA, 2021), pois a Caatinga é um importante centro de endemismo para a avifauna da América do Sul (CRACRAFT, 1985). As áreas de endemismo são definidas como aquelas em que há congruência na sobreposição de áreas de distribuição de táxons preferencialmente não relacionados (MORRONE, 1994, 2014). São importantes ferramentas para determinar áreas prioritárias para conservação, sobretudo no cenário global atual de perda da biota associada, especialmente ligada a ações antrópicas de alteração da paisagem (CRACRAFT, 1985; SOUZA et al., 2015). No entanto, apesar de sua diversidade e características únicas, a Caatinga ainda permanece pouco estudada e preservada, com apenas cerca de 1% da área do bioma inserida em unidades de conservação (UCs) de proteção integral (HAUFF, 2010).

Com isso, o objetivo do trabalho foi, a partir da distribuição das espécies de aves endêmicas da Caatinga, identificar a região de maior riqueza e avaliar sua cobertura de UCs. Aliado a isso, o impacto antrópico e os riscos à conservação destas espécies no bioma foram avaliados, através da sobreposição de mapas de uso e cobertura do solo na região identificada com a maior riqueza. Com isso, pretendeu-se avaliar o grau de proteção da avifauna endêmica da Caatinga, sob a perspectiva de alterações no uso do solo e da distribuição das UCs, na tentativa de identificar áreas potencialmente prioritárias para a conservação.

MATERIAIS E MÉTODOS

Neste estudo, foram utilizadas as espécies e subespécies descritas como endêmicas ou quase endêmicas da Caatinga no trabalho de LIMA (2021), o qual foi escolhido como base por trazer uma revisão recente sobre a avifauna desta região (para ampla discussão sobre o conceito de subespécie, veja DE QUEIROZ, 2020). LIMA (2021) definiu um total de 11 espécies como quase endêmicas da Caatinga e apenas duas como endêmicas. As espécies consideradas como quase endêmicas também foram utilizadas, pois, apesar de não estarem totalmente restritas ao polígono inicialmente definido para a Caatinga, costumam ocorrer apenas nos fragmentos de FTSS, de acordo com LIMA (2021). A partir daqui, todas essas espécies serão referidas como endêmicas, com o intuito de simplificar a linguagem.

Para cada uma das espécies, foi feita uma busca no site da IUCN Red List (https://www.iucnredlist.org), com o intuito de baixar seu mapa de distribuição. Os táxons Cyanopsitta spixii e Stigmatura napensis bahiae, embora fizessem parte da revisão de LIMA (2021), não foram incluídos, pois o primeiro foi considerado extinto na natureza e o segundo não possuía um mapa de distribuição englobando a região da Caatinga no site. Sendo assim, foram consideradas 11 espécies para a realização das análises (Tabela 1).

Nome comum

Táxon

Jacucaca

Penelope jacucaca

Bacurauzinho-da-caatinga

Nyctidromus hirundinaceus

Rabo-branco-de-cauda-larga

Anopetia gounellei

Arara-azul-de-lear

Anodorhynchus leari

Tem-farinha-aí

Myrmorchilus strigilatus strigilatus

Chorozinho-da-caatinga

Herpsilochmus sellowi

Choca-do-nordeste

Sakesphorus cristatus

Pompeu

Hylopezus ochroleucus

Bico-virado-da-caatinga

Megaxenops parnaguae

João-xique-xique

Synallaxis hellmayri

Alegrinho-balança-rabo

Stigmatura budytoides gracilis

Tabela 1. Aves endêmicas da Caatinga incluídas no estudo.

Utilizando o software ArcMap, os mapas de distribuição das 11 espécies foram sobrepostos para a produção de um mapa de riqueza de aves endêmicas da Caatinga. A partir desse mapa, foi identificada a região com maior sobreposição das distribuições, delineando uma região menor, na qual todas as espécies coocorrem.

Para avaliar o impacto antrópico e os riscos à conservação dessas espécies, também foi feita uma quantificação do uso e cobertura do solo na região identificada com maior riqueza. Para isso, foi obtido da plataforma MapBiomas v.7.0 (https://mapbiomas.org/), o mapa de cobertura do solo do Brasil, com resolução de 30 metros, e a rede de áreas protegidas do Brasil. A partir dessas informações, foi calculada a porcentagem de cada tipo de cobertura do solo e a porcentagem de área protegida, dentro da distribuição de cada espécie e na região de maior riqueza de aves endêmicas da Caatinga. O mapa de cobertura do solo, fornecido pelo MapBiomas, inclui 36 tipos de cobertura, mas, para melhor compreensão, foi feita uma simplificação, conforme indicado na Tabela 2. A descrição de cada classe de cobertura do solo pode ser encontrada na plataforma do MapBiomas, disponível em https://mapbiomas.org/codigos-de-legenda.

Código da cobertura de uso do solo

Nome

Cobertura na área de maior riqueza (%)

Classe simplificada

3

Formação florestal

1,1

Vegetação natural

4

Formação savânica

46,3

Vegetação natural

12

Campos

18,5

Vegetação natural

15

Pasto

17,8

Agropecuária

20

Cana-de-açúcar

0,7

Agropecuária

21

Mosaico de usos

12,1

Agropecuária

24

Área urbana

0,5

Área urbana

25

Outras áreas não vegetadas

1,2

Áreas não vegetadas

29

Afloramento rochoso

0,2

Áreas não vegetadas

30

Mineração

0,1

Áreas não vegetadas

33

Rios, lagos e oceano

0,3

Ambiente aquático

41

Outras culturas perenes

0,4

Agropecuária

48

Outras culturas perenes

0,8

Agropecuária

Tabela 2. Classes de cobertura do solo na região identificada com a maior riqueza de aves endêmicas da Caatinga.

RESULTADOS

A região de maior sobreposição na distribuição das espécies de aves endêmicas da Caatinga é a mais central do bioma (Figura 2). Essa região inclui as 11 espécies avaliadas e estende-se por cerca de 30 mil km². A maior parte dessa área, 66%, ainda conserva vegetação natural, principalmente na forma de vegetação savânica (46%) (Tabela 2). Cerca de 32% do território são ocupados por algum tipo de atividade de agropecuária, como pastos (18%) e mosaico de usos (12%). Apenas 1,5% do território correspondem a regiões não vegetadas, como afloramentos rochosos (0,2%), regiões de mineração (0,1%) e outras áreas de superfícies não permeáveis (1,2%). A área especificamente ocupada por zona urbana corresponde a 0,5% (Tabela 2).

Com relação às áreas protegidas, apenas cerca de 14% da região, que concentra a maior riqueza de aves endêmicas da Caatinga, estão protegidos dentro de UCs (Figura 3), representando aproximadamente 4.165 km². Das cinco áreas protegidas dentro desse território, a maior delas está concentrada a oeste (Figura 2). Com relação à cobertura de UCs na distribuição total de cada espécie, o valor não ultrapasa 15% para nenhuma delas (Tabela 3), variando de 7,6% para Sakesphorus cristatus a 14,9% para Synallaxis hellmayri.

Figura 2. Mapa com a riqueza de aves endêmicas da Caatinga, indicando maior concentração de espécies na porção central do bioma. Fonte: Autoria própria.

Figura 3. Mapa de cobertura do solo na região de maior riqueza de aves endêmicas da Caatinga, produzido a partir dos dados do MapBiomas. O gráfico indica a proporção de cada classe de uso e cobertura do solo nesta região. Fonte: Autoria própria.

Táxon

Área de distribuição (km²)

% da distribuição em UCs

Penelope jacucaca

617.595

10,3

Nyctidromus hirundinaceus

677.689

10,9

Anopetia gounellei

534.928

11,8

Anodorhynchus leari

44.692

13,1

Myrmorchilus strigilatus strigilatus

909.131

9,3

Herpsilochmus sellowi

992.622

7,8

Sakesphorus cristatus

1.141.100

7,6

Hylopezus ochroleucus

545.836

10,4

Megaxenops parnaguae

669.590

12,0

Synallaxis hellmayri

339.716

14,9

Stigmatura budytoides gracilis

541.546

10,3

Tabela 3. Porcentagem da área de distribuição das aves endêmicas da Caatinga dentro de UCs.

DISCUSSÃO

A ação antrópica já provocou a perda de 35,2% da cobertura de vegetação natural da Caatinga (MAPBIOMAS, 2021), sendo o terceiro bioma brasileiro com a maior perda de cobertura natural proporcionalmente a sua área. Dentro da região com a maior riqueza de espécies, uma perda semelhante pode ser observada, com 32,4% do território tendo sido convertidos em agropecuária, mineração ou área urbana. Considerando que a perda de hábitat é uma das principais causas da alta taxa de extinção de espécies observada nos tempos atuais (MAXWELL et al., 2016), é necessário conter o avanço da conversão de ambientes naturais na Caatinga. De 1985 até 2021, a área ocupada pela agropecuária no bioma cresceu 23,8% e houve uma perda de área de vegetação nativa de 11,6% (MAPBIOMAS, 2021).

Dessa forma, apesar do bioma ainda reter 63% de cobertura de vegetação nativa, esses ambientes são fortemente fragmentados e impactados pela interferência antrópica (ANTONGIOVANNI et al., 2019). Tal interferência pode diminuir a qualidade dos hábitats para as espécies, dificultando a permanência de populações estáveis (FELTON et al., 2003; MORTELLITI & AMORI, 2010). Além disso, as espécies não estão presentes em todas as fitofisionomias consideradas vegetação natural, tendo sua ocorrência local determinada por suas características intrínsecas e pela estrutura do hábitat. Sendo assim, é pouco provável que a biodiversidade da Caatinga seja conservada apenas pela existência dessa porcentagem de vegetação natural remanescente.

Para evitar que as alterações antrópicas avancem ainda mais sobre os ambientes naturais, é de grande importância que existam unidades de conservação. A Caatinga possui apenas cerca de 7,5% de seu território em UCs, sendo apenas cerca de 1% em unidades de proteção integral, superando apenas Pantanal e Pampa em termos de cobertura de áreas legalmente protegidas (JENKINS et al., 2015). Esse valor é baixo e muito distante da meta estipulada no objetivo 3 do rascunho do Marco Global de Biodiversidade pós-2020 da Convenção sobre a Diversidade Biológica, que recomenda a proteção de 30% dos ambientes terrestres em sistemas ecologicamente representativos e bem conectados (https://www.cbd.int/conferences/post2020). Para as aves endêmicas da Caatinga, a baixa cobertura de UCs é perceptível, tendo as 11 espécies analisadas, em média, apenas 10,7% de sua área de distribuição dentro de UCs. Dessa forma, a grande maioria da área potencial de distribuição dessas espécies está sujeita à alteração e à degradação de hábitat.

Os resultados aqui obtidos também indicam que apenas uma região reduzida da Caatinga, que corresponde a cerca de 4% do bioma, possui sobreposição das áreas de distribuição das 11 espécies de aves endêmicas consideradas no estudo. Essa região, por incluir tantas aves endêmicas, possui grande potencial para a conservação. No entanto, mais de 30% dessa área são ocupados por atividade agropecuária e apenas cerca de 14% estão dentro de áreas protegidas. Esse cenário de baixa cobertura de áreas protegidas e grande utilização das paisagens naturais gera preocupação com relação à conservação das espécies. Assim, a identificação de regiões de alta riqueza é fundamental para a conservação, sendo um passo importante do planejamento sistemático para o estabelecimento de novas UCs (MARGULES & PRESSEY, 2000). Esse planejamento permite que as UCs sejam estabelecidas nos locais mais eficientes para a conservação, maximizando seus efeitos benéficos.

CONCLUSÕES

A Caatinga, apesar de suas características únicas e da sua biodiversidade, segue sendo pouco estudada e, portanto, permanece com grande parte do seu inventário de espécies desconhecidas. Além disso, o baixo percentual do bioma protegido em UCs, como foi aqui destacado, provavelmente é reflexo de poucas políticas de conservação para a região. Com isso, espécies endêmicas, como as aves, no caso deste trabalho, são ameaçadas pelo avanço da degradação do bioma, devido principalmente à expansão agropecuária. Para conservar a biodiversidade, é necessário antecipar-se às ameaças que a vulnerabilizam. Dessa forma, o presente trabalho destaca a necessidade de expansão da rede de UCs da Caatinga, com o objetivo de proteger a biodiversidade, especificamente a avifauna, do avanço da degradação antrópica. É fundamental propor estratégias de conservação, que considerem os padrões de distribuição e ocorrência de espécies, englobando mais representantes da fauna e flora, sobretudo aqueles endêmicos à região.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelas bolsas de mestrado recebidas e ao PPGEE-UERJ.

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Artur Malecha é formado em Licenciatura em Ciências Biológicas pela Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ). Atualmente, cursa Mestrado no Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução pela Universidade do Estado do Rio de Janeiro (PPGEE-UERJ). A pesquisa é sobre o impacto das mudanças de uso e cobertura do solo e das mudanças climáticas sobre a qualidade do hábitat de espécies de aves endêmicas da Mata Atlântica. É integrante do Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia, UFRJ. E-mail: arturmalecha11@gmail.com. CV Lattes: http://lattes.cnpq.br/6022229858580371

Luiza Oliveira da Costa é formada em Licenciatura em Ciências Biológicas pela UFRJ. Atualmente, cursa Mestrado no PPGEE-UERJ. A pesquisa é sobre o efeito da temperatura, no contexto das mudanças climáticas, no funcionamento de ecossistemas aquáticos continentais ricos em substâncias húmicas. É integrante do Laboratório de Limnologia, Departamento de Ecologia, UFRJ. E-mail: olicosta.luiza@gmail.com. CV Lattes: http://lattes.cnpq.br/4186389110018554.

BIOGEOGRAFIA DA CONSERVAÇÃO APLICADA AOS INSETOS: PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO EM ESTUDOS NO BRASIL

Mateus Rodrigues de Araujo Soares

RESUMO

Os insetos representam o grupo mais diverso do Reino Animalia. Nas últimas décadas, esse grupo vem sofrendo grande perda de espécies devido às mudanças no seu hábitat, mudanças climáticas e antrópicas. Devido ao seu pequeno tamanho corporal, pode ser difícil compreender quando as populações desses animais são extintas em uma área específica. Através do estudo da Biogeografia da Conservação, é possível obter dados importantes a respeito da distribuição das espécies e identificar áreas endêmicas e propícias para estabelecimento de zonas de conservação. Nesse trabalho, foi realizada uma revisão de literatura com alguns estudos sobre biogeografia dos insetos no Brasil, que utilizaram as mais distintas metodologias biogeográficas. Além disso, foi apresentada uma discussão sobre como os autores foram capazes de gerar dados que puderam agregar para o conhecimento da biogeografia e ecologia das espécies estudadas. É importante notar que os dados de distribuição desempenham um papel crucial no desenvolvimento de estratégias e planos de preservação. Portanto, é crucial que a Biogeografia seja melhor explorada, no contexto dos esforços de conservação, particularmente com insetos que servem como bioindicadores de mudanças em seu hábitat e são marcadores eficazes de áreas com espécies endêmicas. É preciso reforçar e encorajar o estudo e geração de dados da história natural das espécies, principalmente aquelas que apresentam algum grau de ameaça.

PALAVRAS-CHAVE: Biogeografia, Conservação, História Natural, Ecologia, Insetos.

ABSTRACT

Insects represent the most diverse group in the Kingdom Animalia. In the last decades, this group has suffered a great loss of species due to changes in their habitat, as well as climate and anthropic changes. Due to their small body size, it can be difficult to understand when populations of these animals become extinct in a specific area. Through the study of Conservation Biogeography, it is possible to obtain important data regarding the distribution of species and identify endemic and favorable areas for the establishment of conservation zones. In this work, a literature review was carried out with some studies about insect biogeography in Brazil, using distinct biogeographical methodologies. It also provided a discussion about how the authors were able to generate data that could add to the knowledge of the biogeography and ecology of the studied species. It is important to note that distribution data plays a crucial role in the development of conservation strategies and strategic planning. It is therefore crucial that Biogeography be better explored, in the context of conservation efforts, particularly with insects that serve as bioindicators of changes in their habitat and are effective markers of areas with endemic species. It is necessary to reinforce and encourage the study and generation of data about the natural history of species, especially those that present some degree of threat.

KEYWORDS: Biogeography, Conservation, Natural History, Ecology, Insects.

INTRODUÇÃO

Os insetos constituem o grupo com a maior diversidade taxonômica do Reino Animalia (BERENBAUM, 2017) e são capazes de ocupar diversos ambientes, sendo a maior quantidade de espécies no meio terrestre (EGGLETON, 2020). É possível dizer que a principal característica que permitiu tal sucesso adaptativo é a sua capacidade de voo para boa parte dos grupos, o que possibilita distribuírem-se por mais ambientes, escaparem de predadores, buscarem recursos e condições ambientais que favoreçam sua sobrevivência e perpetuação de sua espécie (IWAMOTO, 2011). Ao longo do tempo, muitas estratégias e adaptações foram desenvolvidas para que o grupo tivesse sucesso evolutivo, dando sua distribuição por todo o planeta.

A complexidade desse grupo ainda não é completamente entendida, mas é possível dizer que os insetos possuem um papel fundamental na natureza. A perpetuação da maioria das plantas ocorre pela polinização realizada por insetos que auxiliam na manutenção das comunidades vegetais (FAVATO & ADRIEN, 2009). Além disso, são fonte alimentar de diversos animais, como pássaros, anfíbios, répteis, peixes e mamíferos (JANICKI et al., 2022). Alguns grupos possuem valor econômico, já que produzem mel, seda e outros produtos de valor comercial, e movimentam grandes mercados ao redor do mundo (COSTA-NETO, 2003).

O artigo de JANICKI et al. (2022) gerou impacto na comunidade científica, especialmente para os entomólogos e ecólogos. Em “The colapse of insects”, os autores alertam para a grande perda na biodiversidade de insetos nas últimas décadas (EGGLETON, 2020). Por se tratarem de animais que, em sua grande maioria, têm tamanho corporal muito pequeno, torna-se difícil visualizar quando populações e comunidades extinguem-se em um determinado local. Por isso, é necessário que sejam feitos mais estudos de história natural desses animais. Segundo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção de 2018, 137 espécies de insetos apresentam algum grau de ameaça (Figura 1).

Figura 1. Espécies de insetos ameaçados do Brasil separados por ordens, segundo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira de Extinção (2018) (VU = vulnerável; EN = em perigo; CR = Criticamente em perigo).

Biogeografia da Conservação e os Insetos

A Biogeografia da Conservação é uma área multidisciplinar, que tem como objetivo estudar os padrões de distribuição das espécies, bem como as relações entre as áreas biogeográficas, resultado de regionalizações que agrupam áreas geográficas de forma hierárquica em relação a áreas de endemismo de espécies e áreas compartilhadas (SILVA et al., 2017). Por ser tratar da união de diversas áreas e da complexidade da coleta e georreferenciamento de dados, a Biogeografia enfrenta falhas no estudo da distribuição de espécies, conhecido como déficit Linneano e Wallaceano (WITTAKER et al., 2005). A falta de dados afeta na descrição de padrões e processos, o que gera lacunas de conhecimento acerca dos aspectos da ecologia e distribuição dos táxons (MITTERMEIER et al., 1998).

Quando se tratam dos insetos, estes podem ser utilizados como bioindicadores de zonas preservadas e quando há mudanças, antrópicas ou naturais, na vegetação e paisagem locais. Estudos biogeográficos com insetos podem trazer dados muito importantes dos padrões de diversidade, sejam em grande escala ou locais menores. Em regiões em que a diversidade biológica é muito grande, como as áreas tropicais do Brasil, o estudo da distribuição de espécies pode ser um grande desafio (DINIZ-FILHO et al., 2010). Em uma visão geral, dados de distribuição geográfica podem ser utilizados em locais específicos, em que é possível concentrar em uma comunidade ou população, a fim de eficientemente criar estratégias de conservação para as espécies (WHITTAKER et al., 2005). Estudos locais ajudam a compreender a dinâmica espacial e as interações das espécies com a vegetação e fatores abióticos, uma vez que as comunidades de insetos mudam de acordo com esses fatores (LEIBOLD et al., 2004).

Em uma perspectiva ecológica, estudos biogeográficos com insetos não devem ser vistos apenas no âmbito da distribuição das espécies, sendo necessário olhar também para o hábitat como um espaço que muda de forma multifatorial (FORATTINI, 1980), levando em consideração a complexidade do ambiente e suas características físicas, climáticas e geomorfológicas como preditoras para a distribuição das espécies (THOMAZ et al., 2008; CUNHA et al., 2012). Muitos grupos de insetos respondem a alterações na vegetação de seu hábitat, especialmente os herbívoros (LEWINSOHN & ROSLIN, 2008), que, aliados às plantas, são os grupos mais diversos e populosos do planeta (FUTUYAMA & AGRAWAL, 2009).

O objetivo desse trabalho foi realizar uma revisão de literatura dos estudos de Biogeografia com insetos no Brasil, aplicados à conservação. É importante realizar uma discussão acerca da forma como a amostragem foi realizada, os padrões de distribuição encontrados e os resultados pertinentes para a conservação desse grupo tão importante para a natureza.

MATERIAIS E MÉTODOS

Foi realizada uma pesquisa bibliográfica nas plataformas de busca por periódicos Google Scholar, Scielo e Web of Science, utilizando as palavras-chave “biogeografia”, “conservação”, “insetos” e “Brasil”. As palavras também foram buscadas em inglês e foram considerados apenas artigos científicos. Além disso, apenas estudos realizados em território brasileiro, a partir do ano 2000, foram incluídos na busca. Para o presente estudo, foram selecionados cinco artigos que conseguiram utilizar as ferramentas de Biogeografia da Conservação e contribuíram para o avanço na base de dados de conservação dos táxons estudados.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Estudos de Biogeografia com Insetos no Brasil

O estudo de MALTCHIK et al. (2011), com insetos aquáticos no Rio Grande do Sul, conseguiu amostrar as ordens Diptera, Odonata, Ephemeroptera e Trichoptera, encontrando 63 traços individuais (TI), 16 traços generalizados e 7 nós biogeográficos. A distribuição desses grupos pode ser explicada por eventos de vicariância, tendo pouca probabilidade de dispersões individuais. Em termos de conservação, quando comparados à distribuição dos nós biogeográficos e das unidades de conservação, apenas quatro estão localizados em Unidade de Conservação (UCs), tanto na Mata Atlântica como nos Pampas brasileiros. Foi destacado que as ações de conservação não levam em consideração os estudos de história natural e evolução, já que a maioria das áreas biogeográficas de conservação dos insetos aquáticos encontradas no estudo não são contempladas como áreas de prioridade.

JUEN & MARCO Jr. (2012) avaliaram o endemismo de espécies de insetos aquáticos do grupo Odonata na região amazônica do Brasil, bioma rico em biodiversidade e que possui áreas isoladas por rios, que traz efeitos diretos para as comunidades vegetais e animais da região (LATRUBESSE et al., 2010). Quase metade das espécies amostradas apresentou alto grau de endemismo nas regiões de interflúvios, que não foram respondidos pelo isolamento as áreas, mas sim pelo efeito do ambiente, já que havia diferenças entre os ambientes de coleta, que geram efeitos distintos na estrutura da biodiversidade. Para esses insetos, a dispersão pôde ter sido facilitada por pontes no solo, bem como processos de adaptação e seleção natural. Além disso, esse grupo compreende insetos alados, que podem se deslocar com facilidade pelos rios, tornando possível o compartilhamento de espécies entre os diferentes pontos.

Os altos índices de endemismo reforçam a importância dos planos de conservação para esses insetos e região amazônica como um todo, que vem passando por alterações drásticas em seu território (SOARES-FILHO et al., 2010). Alguns anos depois, o mesmo grupo de autores investigou novamente os padrões de diversidade e distribuição dos insetos aquáticos (Odonata: Zygoptera) (BRASIL et al., 2017), sendo dois bons preditores para a diversidade beta de espécies. O estudo trouxe atualizações para o anterior, com um modelo que explicou melhor os padrões de endemismo e distribuição de espécies ao longo dos fragmentos isolados pelos rios.

O estudo de MIRANDA et al. (2015) trouxe informações relevantes para a distribuição de Partamona rustica (Hymenoptera: Apidae) nos estados da Bahia e Minas Gerais, um importante polinizador e que possui escassez de estudos de sua história natural. Através da modelagem de nicho e coleta de abelhas por dois anos, os autores puderam identificar novas áreas de ocorrência não descritas previamente na literatura e que a distribuição da espécie responde a baixas temperaturas e vegetação rochosa da região da Bahia. Embora a região estudada de Minas Gerais seja muito apropriada para a ocorrência dessa espécie, a interferência humana em suas populações, aliada ao desmatamento intenso da Caatinga, ameaçam sua distribuição em suas áreas endêmicas, já que se trata de uma abelha que vive em ambientes secos (BARRETO & CASTRO, 2007). A Caatinga é um dos biomas brasileiros que mais sofre com desmatamento e perda de território (SAMPAIO et al., 2005; MALECHA & COSTA, neste volume), e estudos com espécies endêmicas reforçam a importância do bioma para conservação.

As mudanças climáticas podem causar grande impacto na ecologia das espécies (ALEIXO et al., 2010; GIANNINI et al., 2012; LEMES & LOYOLA, 2014), o que pode gerar mudanças, não só na distribuição das populações, mas no ecossistema que interage com esses indivíduos. Em vista desse problema, MARTINS et al. (2015) usaram modelos de distribuição para avaliar o efeito das mudanças climáticas em curto e longo prazos sobre Bombus bellicosus (Hymenoptera: Apidae), espécie de abelha ameaçada de extinção. Os resultados mostraram uma mudança na distribuição da espécie no sudeste brasileiro ao longo dos anos pelo efeito do clima, o que pode ocasionar na diminuição do fitness da espécie em regiões mais afetadas. É importante lembrar dos fatores intrínsecos do hábitat e que as interações entre a espécie e a comunidade vegetal também influenciam a ocorrência/permanência da espécie no ambiente. Entretanto, os dados obtidos pelos autores mostraram uma diminuição das populações em algumas áreas, desaparecimento em outras e inclusive áreas de UCs. Mais uma vez, fica evidente o papel importante que as UCs possuem na preservação das espécies, devendo ser encorajadas pelas políticas públicas.

CONCLUSÕES

Não é uma tarefa fácil trabalhar com conservação de espécies, uma vez que existem diversos obstáculos que precisam ser enfrentados. Dados de distribuição e história natural de muitas espécies ainda são escassos e precisam ser estudados pela comunidade científica. Tendo em vista a relevância que os dados de distribuição fornecem para o estabelecimento de estratégias e planos de preservação, a Biogeografia aplicada à conservação precisa ser mais explorada, especialmente com os insetos que atuam como bioindicadores de mudanças em seu hábitat e são ótimos marcadores de áreas de endemismo.

AGRADECIMENTOS

Agradeço à Profa. Valéria Gallo, pela oportunidade de falar sobre conservação dos insetos através do estudo da Biogeografia, bem como os conhecimentos adquiridos durante o curso de Biogeografia. Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ), pelo oferecimento da disciplina e todo suporte acadêmico, e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelo apoio financeiro através da bolsa de doutorado.

REFERÊNCIAS

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Mateus Rodrigues de Araujo Soares é formado em Bacharelado em Ciências Biológicas pelo Centro Universitário Augusto Motta (UNISUAM), tem Pós-Graduação em Análises Clínicas e Patológicas (UNISUAM) e Mestrado em Biodiversidade e Saúde pela Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ). Atualmente, cursa Doutorado no Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução (PPGEE-UERJ). Sua pesquisa abrange ecologia da fauna de flebotomíneos na região da Baixada Fluminense, com interesse também em ecologia de mamíferos, ecologia de vetores, entomologia e ecoepidemiologia. É integrante do Laboratório Interdisciplinar em Vigilância Entomológica de Diptera e Hemiptera da FIOCRUZ. E-mail: maatsrodrigues@yahoo.com.br. Currículo Lattes: http://lattes.cnpq.br/4409536490300306

Table of Contents

APRESENTAÇÃO

PREFÁCIO

ANGIOSPERMAS DO PARQUE NACIONAL SERRA DOS ÓRGÃOS,

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

A IMPORTÂNCIA DAS ÁREAS PROTEGIDAS PARA A CONSERVAÇÃO DOS MAMÍFEROS CARNÍVOROS NEOTROPICAIS: UMA ANÁLISE PAN-BIOGEOGRÁFICA

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

RELAÇÕES FILOGENIA-ÁREA NO GÊNERO FORMICIVORA SWAINSON, 1824 (AVES: THAMNOPHILIDAE): UMA ABORDAGEM DE BIOGEOGRAFIA CLADÍSTICA

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

ORIGEM E DIVERSIFICAÇÃO DE BAGRES NEOTROPICAIS DA SUBFAMÍLIA TRICHOMYCTERINAE (SILURIFORMES, TRICHOMYCTERIDAE): HIPÓTESES E DESAFIOS

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

FILOGEOGRAFIA DE MAMÍFEROS AQUÁTICOS DA AMAZÔNIA

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

DESAFIOS PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA ENDÊMICA NA CAATINGA: UMA ANÁLISE ESPACIAL

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS

DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS

BIOGEOGRAFIA DA CONSERVAÇÃO APLICADA AOS INSETOS: PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO EM ESTUDOS NO BRASIL

RESUMO

ABSTRACT

INTRODUÇÃO

MATERIAIS E MÉTODOS

RESULTADOS E DISCUSSÃO

CONCLUSÕES

AGRADECIMENTOS

REFERÊNCIAS